Early-life conditions and their long-term consequences in spotted hyenas (Crocuta crocuta)

Abstract

The conditions that individuals experience in early life, i.e. the period from conception to reproductive maturity, can have important consequences on their short and long-term performance and Darwinian fitness. In social mammals, the early-life environment can be defined in terms of ecological, maternal, social or demographic conditions. Little is known about the relative contribution of each type of environment on performance throughout life, whether multiple sources of adversity encountered early in life have a cumulative effect on performance measures, and whether particularly favourable conditions in early life may have a protective effect against the process of senescence, which corresponds to the decline in survival and reproductive probabilities with age. The purpose of this thesis was to provide a more comprehensive overview of how early-life environmental conditions can affect the behaviour (chapter 1), the short and long-term performance and fitness (chapter 2), and the senescence process (chapter 3) of spotted hyenas (Crocuta crocuta). This thesis used longitudinal data on individually known free-ranging spotted hyenas in three clans, obtained from a long-term research project in the Serengeti National Park, Tanzania. I focused specifically on females as they are philopatric and monitored from birth to death. In chapter 1, I found that the presence of migratory herds in spotted hyena clan territories increased with the amount of rainfall two months earlier, and that maternal den presence increased with the presence of migratory herds. I also found that despite the considerable increase in rainfall over the last 30 years, which has reduced the presence of migratory herds in spotted hyena clans, spotted hyenas have coped well with this climate change-induced effect, as maternal den presence has not decreased over the same period and still matched periods of high prey abundance in clan territories. The results of this first chapter thus show a high plasticity in the behavioural response of spotted hyenas to environmental variability and climate change. In chapter 2, I found that the ecological, maternal, social and demographic conditions experienced during early-life have different contributions on early growth rate, survival to adulthood, age at first reproduction (AFR), lifetime reproductive success (LRS) and longevity. I discovered, in particular, that daughters of prime-age mothers had higher growth rates, longevity and LRS than daughters of young or old mothers, that low or heavy rainfall decreased survival to adulthood and that a high number of lactating females in the clan in early life decreased growth rate, longevity and LRS. I show that cumulative adversity had a negative effect on short-term performance and LRS but that multivariate models outperformed cumulative adversity models. These results give a more complete picture of what constitutes favourable (silver-spoon) and adverse conditions for spotted hyena cubs in the Serengeti. In chapter 3, I focused on a key type of early life environment, as revealed by the results of my second chapter, maternal age at birth, to test whether daughters of prime-age mothers, who 14 benefited from a silver-spoon effect, also showed delayed senescence. Consistent with this idea, I found that silver-spooned daughters not only had higher probabilities of survival and reproduction at all ages and a longer reproductive lifespan, but also enjoyed a slower rate of reproductive senescence than daughters of young and old mothers. I also found that maternal age influenced the survival to adulthood of their grand-offspring. The results of this chapter have therefore revealed intergenerational effects of maternal age on fitness across three generations and indicate that prime-maternal age is associated with slower rates of actuarial and reproductive senescence, demonstrating that the silver-spoon effect can persist into late life. The results of my thesis provide new insights into how a wide range of factors during early life, including climatic factors such as rainfall, shape the life trajectories and performance of female spotted hyenas, including processes that occur in late life, as well as in the next generation.

Die Bedingungen, die Individuen im frühen Leben, d.h. in der Zeit von der Empfängnis bis zur Geschlechtsreife, erfahren, können erhebliche Auswirkungen auf ihre kurz- und langfristigen Leistungen und ihre darwinistische Fitness haben. Bei sozialen Säugetieren kann das frühe Lebensumfeld durch ökologische, mütterliche, soziale oder demografische Bedingungen definiert werden. Es ist nur wenig darüber bekannt, welchen relativen Einfluss die einzelnen Umweltbedingungen auf die Leistung im Laufe des Lebens haben, ob mehrere Quellen von Widrigkeiten, die in der frühen Lebensphase auftreten, einen kumulativen Effekt auf die Leistung haben und ob besonders günstige Bedingungen in der frühen Lebensphase einen schützenden Effekt gegen den Prozess der Seneszenz haben können, der dem Rückgang der Überlebens- und Fortpflanzungswahrscheinlichkeit im Alter entspricht. Ziel dieser Arbeit war es, einen umfassenderen Überblick darüber zu geben, wie sich frühe Umweltbedingungen auf das Verhalten (Kapitel 1), die kurz- und langfristige Leistung und Fitness (Kapitel 2) und den Alterungsprozess (Kapitel 3) von Tüpfelhyänen (Crocuta crocuta) auswirken können. In dieser Arbeit wurden Longitudinaldaten über individuell bekannte freilebende Tüpfelhyänen in drei Clans verwendet, die im Rahmen eines Langzeitforschungsprojekts im Serengeti-Nationalpark in Tansania gewonnen wurden. Ich habe mich speziell auf die Weibchen konzentriert, da sie philopatrisch sind und von der Geburt bis zum Tod beobachtet werden. In Kapitel 1 stellte ich fest, dass die Anwesenheit wandernder Herden in den Gebieten von Tüpfelhyänen-Clans mit der Niederschlagsmenge zwei Monate zuvor zunahm und dass die Anwesenheit mütterlicher Höhlen mit der Anwesenheit wandernder Herden zunahm. Außerdem habe ich festgestellt, dass Tüpfelhyänen trotz der beträchtlichen Zunahme der Niederschläge in den letzten 30 Jahren, die die Anwesenheit wandernder Herden in Tüpfelhyänenclans verringert hat, gut mit dieser durch den Klimawandel bedingten Veränderung zurechtgekommen sind, da die Anwesenheit von Muttertieren in den Höhlen im gleichen Zeitraum nicht abgenommen hat und immer noch mit Zeiten hohen Beuteaufkommens in den Clanterritorien übereinstimmt. Die Ergebnisse dieses ersten Kapitels zeigen also eine hohe Plastizität in der Verhaltensreaktion von Tüpfelhyänen auf Umweltvariabilität und Klimawandel. In Kapitel 2 habe ich herausgefunden, dass die ökologischen, mütterlichen, sozialen und demografischen Bedingungen, die in der frühen Lebensphase herrschen, unterschiedliche Auswirkungen auf die frühe Wachstumsrate, das Überleben bis zum Erwachsenenalter, das Alter bei der ersten Reproduktion (AFR), den lebenslangen Reproduktionserfolg (LRS) und die Langlebigkeit haben. Ich entdeckte insbesondere, dass Töchter von Müttern im besten Alter höhere Wachstumsraten, Langlebigkeit und LRS aufwiesen als Töchter von jungen oder alten Müttern, dass geringe oder starke Regenfälle die Überlebensrate bis 16 zum Erwachsenenalter verringerten und dass eine hohe Anzahl säugender Weibchen im Clan in der frühen Lebensphase die Wachstumsrate, Langlebigkeit und LRS verringerte. Ich zeige, dass kumulative Widrigkeiten eine negative Auswirkung auf die kurzfristige Leistung und die LRS hatten, dass aber multivariate Modelle die kumulativen Widrigkeitsmodelle übertrafen. Diese Ergebnisse vermitteln ein vollständigeres Bild davon, was günstige (Silberlöffel) und ungünstige Bedingungen für Tüpfelhyänenjunge in der Serengeti ausmacht. In Kapitel 3 konzentrierte ich mich auf einen Schlüsseltyp des frühen Lebensumfelds, der sich aus den Ergebnissen meines zweiten Kapitels ergab: Das Alter der Mutter bei der Geburt. Dabei wurde untersucht, ob Töchter von Müttern im besten Alter, die von einem Silberlöffel-Effekt profitierten, auch eine verzögerte Seneszenz aufwiesen. In Übereinstimmung mit dieser Idee fand ich heraus, dass Töchter, die von einem Silberlöffel-Effekt profitierten, nicht nur eine höhere Überlebens- und Reproduktionswahrscheinlichkeit in jedem Alter und eine längere reproduktive Lebensdauer hatten, sondern auch eine langsamere reproduktive Seneszenz als Töchter von jungen und alten Müttern. Ich konnte feststellen, dass das Alter der Mutter das Überleben bis zum Erwachsenenalter ihrer Enkelkinder beeinflusst. Die Ergebnisse dieses Kapitels haben daher intergenerationalen Auswirkungen des mütterlichen Alters auf die Fitness über drei Generationen hinweg aufgezeigt und zeigen, dass das mütterliche Höchstalter mit einem längeren Überleben und langsamerer reproduktiver Seneszenz verbunden ist, was zeigt, dass der Silberlöffel-Effekt bis ins späte Leben andauern kann. Die Ergebnisse meiner Dissertation liefern neue Erkenntnisse darüber, wie eine breite Palette von Faktoren während des frühen Lebens, einschließlich klimatischer Faktoren wie Niederschlag, den Lebensverlauf und die Leistung weiblicher Tüpfelhyänen prägen, einschließlich der Prozesse, die im späten Leben und in der nächsten Generation auftreten.