Our perception of the external environment is affected by sensory stimuli and by the state of the brain. Interestingly, exteroception can also be influenced by interoceptive signals from the body. Specifically, heartbeat-related factors have been demonstrated to affect exteroception. However, so far it is poorly understood, which behavioral aspects and perceptual neural processes are affected by the heart. In this dissertation, we identify and characterize two heartbeat-related effects on somatosensory perception and their neural correlates. They are based on (i) stimulus timing along the cardiac cycle and (ii) the neural response to heartbeats, i.e., heartbeat-evoked potentials (HEP).
In the early phase of my PhD, I was a coauthor in a behavioral study (Motyka et al., 2019) showing that somatosensory stimuli were less often detected during systole relative to diastole phase of the cardiac cycle. This early work motivated us to further investigate the psychophysical and neural mechanisms underlying the effect of cardiac signals on somatosensory perception. To this end, in the main study of this thesis (Al et al., 2020) we tested, in 37 healthy subjects, both the influence of cardiac phase and prestimulus HEP amplitudes on somatosensory detection and localization in an electroencephalography (EEG) experiment.
The results of the main study first confirmed behaviorally the difference in somatosensory perception between systole and diastole. Using signal detection theory, we demonstrated that the lower perception in systole was related to a shift in perceptual sensitivity rather than in criterion (bias). Similar to detection, correct localization of somatosensory stimuli was also weaker during systole. In the EEG signals, weaker perception during systole coincided with smaller amplitudes of late components (P300) of the somatosensory-evoked potential (SEP). Secondly, we demonstrated that prestimulus HEP amplitudes were inversely related to stimulus localization and detection due to the adoption of a more conservative decision criterion. This effect was associated with changes in amplitudes of both early (P50) and late (N140, P300) SEP components. These two heartbeat-related effects were independent of the effect of alpha oscillations on somatosensory perception. We interpret cardiac phase effects in an interoceptive predictive coding framework and propose that HEP effects can be linked to spontaneous changes between interoception and exteroception. In a follow-up EEG study (Al et al., 2020, in revision), we replicated these two distinct influences of heartbeat-related events on somatosensory detection and evoked potentials.
These two mechanisms of heart-brain interactions are important for understanding of how access to conscious perception is regulated. In the clinical domain, they may contribute to our understanding of cardiac complications after stroke and cognitive disturbances in cardiac disorders, issues to be investigated in future studies.
Unsere Wahrnehmung der Umwelt wird sowohl durch externe Reize als auch den momentanen Zustand des Gehirns bestimmt. Interessanterweise spielen auch interozeptive Signale des Körpers, insbesondere Herzschlag-bezogene Faktoren, eine wichtige Rolle. Es ist jedoch unklar, welche Aspekte des Verhaltens und neuronalen Korrelate der Wahrnehmung vom Herz beeinflusst werden. In der vorliegenden Dissertation werden zwei Herzschlag-bezogene Effekte auf die somatosensorische Wahrnehmung und ihre neuronalen Korrelate identifiziert und charakterisiert: (i) der Einfluss des Zeitpunkts der Stimulation während des Herzzyklus und (ii) die neuronale Reaktion auf den Herzschlag, sogenannte Herzschlag-evozierte Potenziale (HEP).
Zu Beginn meiner Promotion war ich Koautorin einer Verhaltensstudie, die gezeigt hat, dass die Wahrnehmbarkeit schwacher somatosensorischer Reize in der Systole geringer ist als in der Diastole. Diese Erkenntnisse motivierten die genauere Erforschung der zugrundeliegenden Mechanismen. In der Hauptstudie der Dissertation wurde an 37 gesunden Probanden der Einfluss der Herzphase sowie der HEP Amplitude auf die bewusste Wahrnehmung der Stimuli, ihre Lokalisation sowie die neuronalen Korrelate mittels Elektroencephalographie (EEG) untersucht.
Die Ergebnisse der Hauptstudie bestätigten den Unterschied in der somatosensorischen Reiz-Wahrnehmung zwischen Systole und Diastole. Mithilfe der Signalentdeckungstheorie konnten wir zeigen, dass die geringere Wahrnehmung in der Systole auf eine Veränderung der perzeptuellen Sensitivität, und nicht auf eine Verschiebung der allgemeinen Antworttendenz (Bias), zurückgeht. Ähnlich der Detektion war auch die Lokalisation während der Systole beeinträchtigt. Die verminderte Wahrnehmung in der Systole ging mit geringeren Amplituden der späten Komponente (P300) des somatosensorisch-evozierten Potenzials (SEP) einher. Zudem waren die HEP Amplituden vor dem Reiz invers mit der somatosensorischen Detektion und Lokalisation korreliert, was auf eine Verschiebung des Entscheidungskriteriums in den konservativen Bereich zurückzuführen ist. Dieser Effekt war mit Veränderungen in frühen (P50) und späten (N140, P300) SEP-Komponenten assoziiert. Die beiden Herzschlag-bezogenen Effekte konnten nicht durch den Effekt des Alpha-Rhythmus auf die somatosensorische Wahrnehmung erklärt werden. Wir interpretieren die Herzphasen-Effekte im Rahmen eines “predictive coding”-Ansatzes und erklären die Effekte des HEP mit spontanen „Switches“ zwischen Intero- und Exterozeption. In einer EEG-Folgestudie konnten wir beide Effekte replizieren.
Die zwei hier untersuchten Mechanismen der Interaktion zwischen Gehirn und Herz tragen zu einem besseren Verständnis bei, wie der Zugang zu bewusster perzeptueller Wahrnehmung reguliert wird. Im klinischen Bereich könnten analoge Herz-Hirn-Interaktionen kardiologischen Komplikationen nach Schlaganfällen sowie kognitiven Störungen im Kontext kardiologischer Erkrankungen zugrunde liegen.
