The neuronal basis of spontaneous flight behavior in Drosophila

Abstract

Neuronal cells interact to produce a diverse behavioral organization. Cooperation among designated neuronal populations of several cells leads to endogenous behavioral generation that is not driven by stimuli. This property distinguishes the brain from an automated, stimulus-driven artificial entity. These spontaneous behaviors represent intrinsic properties of the specific neuronal circuits. The primary aim of this study was to identify the neuronal components underlying the mediation of spontaneous yaw torque behavior in Drosophila. The role of various neuronal populations in spontaneous behavior generation was investigated using genetic dissection and mathematical tools, such as the S-Map procedure and GRIP analysis. A screening procedure was implemented on a group of Gal4 fly lines with an expression pattern in various cells of central complex structures and mushroom bodies in the fly brain to identify the candidate neurons. Locomotor assays were performed using Buridan and pySolo paradigm to complement the role of candidate neuronal circuitry on associated locomotor behavior. The present studies were performed using Drosophila melanogaster, whose flight was studied using an optical wing beat analyzer. This insect offers an advantageous and powerful model system for a study such as ours that requires genetic accessibility and quantifiable flight behaviors. Our screening procedure indicated that groups of ellipsoid body ring neuronal cells (R1, R3 and R4d) were associated with the temporal structure of spontaneous flight behavior. The nonlinear temporal structure observed in wild type flies shifted toward a linear signature in the S-Map procedure. The candidate fly line with silenced ellipsoid body ring neurons (R1, R3 and R4d) was tested with comparable genetic controls to rule out any false positive, genetic or other environmental influence over the shift in temporal structure in the screening procedure. This test confirmed the role of the ellipsoid body ring neurons R1, R3 and R4d in the temporal structure of spontaneous yaw turning behavior of fruit flies. Finally, these neuronal populations appeared to have no influence over associated locomotor activities such as walking. To summarize, this study demonstrated the neuronal basis of spontaneous flight behaviors in Drosophila and may lead to future studies of intrinsic properties of the brain.

Neuronale Zellen interagieren um unterschiedliche Verhaltenweisen hervorzurufen. Die Zusammenarbeit von bestimmten Neuronenpopulationen führt zu Generierung von endogenem Verhalten das nicht durch Stimuli ausgelöst wird. Diese Eigenschaft unterscheidet das Gehirn von einer automatischen, Stimulus kontrollierten, künstlichen Funktionseinheit. Dieses spontane Verhalten ist eine intrinsische Eigenschaft von spezifischen neuronalen Schaltkreisen. Das Hauptanliegen dieser Studie war neuronale Komponenten zu identifizieren, die das spontane Gierungs-Drehmoment Verhalten in Drosophila vermitteln. Die Rolle von verschiedenen Neuronenpopulationen bei der Generierung von spontanem Verhalten wurde mit Hilfe von transgenen Fliegenlinien und mathematischen Methoden wie S-Map Verfahren und GRIP Analysen untersucht. Gal4 Fliegenlinien mit Expressionsmustern in unterschiedlichen Neuronen des Zentralkomplexes und der Pilzkörper wurden analysiert um Kandidatenneurone zu finden. Fortbewegungsanalysen wurden mit Hilfe von Buridan and pySolo Paradigmen durchgeführt um identifizierten Kandidatenneurone zu charakterisieren. Die vorliegende Studie wurde mit Drosophila melanogaster durchgeführt, deren Flug mit Hilfe eines optischen Flügelschlaganalysators untersucht wurde. Drosophila ist das beste Modellsystem um die neuronalen Grundlagen von spontanem Verhalten zu antdecken aufgrund der einfachen genetischen Manipulation und des quantifizierbaren Flugverhaltens. Unsere Untersuchungen deuten darauf hin, dass eine Gruppe von Ringneuronen im Ellipsoid-Körper (R1, R3 und R4d) mit dem zeitlichen Aufbau von spontanem Flugverhalten assoziiert ist. Die nichtlineare zeitliche Struktur, die in Wildtypfliegen beobachtet wird, verändert sich zu einer linearen in der S-Map Analyse. Die Kandidatenfliegenlinie wurde mit vergleichbaren genetischen Kontrollen getestet um auszuschließen, dass genetische und andere Umwelteinflüsse die Veränderung der zeitlichen Struktur verursacht haben. Dieser Test bestätigt die Rolle der Ringneurone des Ellipsoid-Körper R1, R3 und R4d bei dem Gier-Moment-Verhalten der Fruchtfliegen. Zusätzlich scheinen diese Neuronen die Laufaktivität nicht zu beeinflussen. Zusammenfassend zeigt diese Studie die neuronale Grundlage von spontanem Flugverhalten in Drosophila und legt die Basis für weiterführende Studien an intrinsischen Eigenschaften des Gehirns.