Modulation der neuronalen Verarbeitung visueller Szenen durch Belohnung, Emotion und Belebtheit

Abstract

Einleitung Eine wichtige Bedingung zielgerichteten menschlichen Verhaltens liegt bereits in der Wahrnehmung und Verarbeitung visueller Reize. Zeichnet man neuronale Aktivität auf, beobachtet man, dass bekannte, im Vergleich zu unbekannten, visuellen Reizen, zu einer reduzierten neuronalen Aktivierung in stimulusrelevanten, kortikalen Arealen führen. Dieses Phänomen, auch Repetition Suppression (RS) genannt, scheint keinem automatisierten Prozess, sondern einem kortikalen Lernvorgang zu entsprechen. Um den Einfluss von Belohnungserwartung, Emotion und Belebtheit auf die kortikale Verarbeitung visueller Reize zu charakterisieren, führten wir zwei Studien mit ereigniskorrelierter funktioneller Magnetresonanztomografie (fMRT) durch. Die Hypothesen waren, dass 1) Belohnungserwartung, ähnlich wie Aufmerksamkeit und Emotion, zu verstärkter RS in stimulusspezifischen Gehirnarealen führt. Wir nahmen an, dass 2) Belohnungserwartung mit verstärkter RS im ventralen Striatum einhergeht. Nicht zuletzt stellten wir 3) die Frage, ob saliente Stimuluseigenschaften, wie Belebtheit und Emotion, nicht-überlappend kortikal verarbeitet werden, oder ob dies überlappend und möglicherwiese additiv, in Form eines Gradienten geschieht. Methoden Im ersten Experiment untersuchten wir anhand eines monetary incentive delay – Paradigmas in 30 jungen, gesunden Probanden die neuronalen Wiederholungs-effekte während der Verarbeitung visueller Szenen, die in belohntem oder unbelohntem Kontext präsentiert wurden. In einem zweiten Experiment betrachteten wir die neuronalen Wiederholungseffekte bei der Verarbeitung visueller Szenen, die teilweise emotionale und belebte Motive darstellten, während 29 junge, gesunde Probanden eine visuelle Arbeitsgedächtnisaufgabe ausführten. Ergebnisse Wie erwartet, führte 1) Belohnungserwartung zu einer Aktivierung des ventralen Striatums und des orbitofrontalen Kortex. Entgegen unserer Hypothese 2), zeigte das ventrale Striatum ein konstantes Maß an RS, ungeachtet der belohnungsprädizierenden Eigenschaften eines Stimulus. Erstmalig konnte jedoch eine Interaktion von Wiederholung und Belohnungserwartung im rechten anterioren Hippocampus und eine gesteigerte funktionelle Konnektivität zwischen dem rechten anterioren Hippocampus, dem parahippocampalen Kortex und dem orbitofrontalen Kortex für belohnungsprädizierende Reize gezeigt werden. Anhand des zweiten Experimentes konnte gezeigt werden, dass RS durch die salienten Stimuluseigenschaften Emotion und Belebtheit in unterschiedlichen, nicht überlappenden Regionen innerhalb des Gyrus fusiformis beeinflusst wird, dass es jedoch im lateralen okzipitotemporalen Kortex (lOTC) Areale gibt, deren Wiederholungsmuster in einem additiven Muster auf Emotion und Belebtheit reagieren. Schlussfolgerung Anhand der beiden Experimente gelang es, mögliche neuronale Korrelate der Verarbeitung salienter visueller Stimuli zu charakterisieren. Während der Verhaltensvorteil im Kontext von Belohnungserwartung, also top-down Salienz, durch RS im Hippocampus und der verstärkten Konnektivität zum orbitofrontalen Kortex vermittelt zu sein scheint, beeinflussen Reize mit belebten und emotionalen Komponenten, also bottom-up Salienz, polymodale sensorische Kortexareale. Die Ergebnisse werfen Licht auf mögliche neuronale Prozesse bei belohnungsabhängigem Lernen und sind vereinbar mit Konzepten von rascher Extraktion relevanter Information aus natürlichen Szenen.

Introduction Processing and perception of visual stimuli is a crucial requirement for goal-directed behavior. One robust finding in recordings of neuronal activity upon repeated presentation of visual stimuli is the decrease of signal in stimulus-related cortical areas. This phenomenon, called Repetition Suppression (RS), seems to reflect a cortical learning mechanism rather than a passive process. In order to investigate the influence of reward anticipation, emotion and animacy on processing of visual stimuli, we conducted two experiments using event-related functional magnetic resonance imaging. Hypotheses were that 1) reward anticipation would lead to RS in stimulus-related brain regions with 2) more pronounced RS in the ventral striatum for stimuli predicting reward. Another aim was to 3) characterize the modulatory effect of salient stimulus features such as emotion and animacy on localization and pattern of cortical activity upon repeated stimulus presentation. Methods In the first experiment, 30 young and healthy volunteers performed a numerical discrimination task. Visual scenes indicated whether the participants’ performance would be rewarded or not. In a second experiment, 29 young and healthy participants performed a visual working memory task during the presentation of scenes, partially containing emotional and animate elements. Results In line with hypothesis 1), the ventral striatum showed enhanced activity during reward anticipation. Hypothesis 2) was not confirmed, since no enhanced RS for the rewarded condition was observed in the ventral striatum. Interestingly, activity in the right anterior hippocampus showed an interaction of repetition and reward anticipation with pronounced RS and enhanced functional connectivity for the rewarded condition. Regarding question 3), results indicate a dissociable, non-overlapping processing of the salient stimulus features emotion and animacy within the fusiform gyrus. Furthermore, a specific region within the lateral occipitotemporal cortex showed an additive effect of salient stimulus features with the most pronounced RS for emotional and animate scenes. Conclusion The results of these two experiments shed new light on the modulation of visual processing by salient stimulus features. Whereas enhanced task performance in the context of top-down salience (reward anticipation) seems to be mediated by the anterior hippocampus and enhanced connectivity between hippocampal, parahippocampal and orbitofrontal regions, bottom-up salience (emotional and animate scenes) modulated activity in polymodal visual cortices with partly dissociable and partly additive effects within the ventral visual stream. These observations support concepts of fast and efficient extraction of relevant information of natural scenes.