Color vision of insect pollinators: photoreceptor properties, behavioral bases and its implications for the evolution of angiosperms

Abstract

In the present thesis I studied the spectral properties of photoreceptors as well as the behavioral bases of color vision in representative insect pollinators and evaluated this data in the context of the reproductive ecology and evolutionary biology of representative plant species. In the work presented in the first chapter I examined the visual mechanisms involved in the apparent ecological specialization of glaphyrid beetles to red flowers described for the South-East Mediterranean region. I characterized the photoreceptors spectral sensitivity of Pygopleurus israelitus (Glaphyridae: Scarabaeoidea: Coleoptera). In addition, using chromaticity diagrams to calculate the distribution of beetle-visited flower, I evaluated whether chromatic discrimination differs between P. israelitus and the honeybee. The measurements revealed the presence of three types of photoreceptors, maximally sensitive in the UV, green and red areas of the spectrum. The distribution of flower colors revealed a high level of correspondence between the receptor- based color vision of P. israelitus and the reddish flowers they encounter in nature and suggests differences in the coding of flower colors between P. israelitus and the honeybee. In the work presented in the second chapter I studied flower color evolution in Papaver rhoeas. According to Archeological and Taxonomic evidence this species was introduced into Central Europe from the Levant region about 5 thousand years ago. Intra-specific color differences were evaluated by comparing flower color composition of populations along its distribution range in Central Europe and the Levant region. The data revealed that populations of this species have diverged with respect to their flower color composition. While populations in Central Europe are compose exclusively by individuals having UV-reflecting flowers, populations in the Levant region seem to be composed almost exclusively by individuals having UV-absorbing flowers. In order to evaluate whether P. rhoeas has diverged with respect to its flower color appearance for its main insect pollinator groups, I compared the distribution of flower color loci in the chromaticity diagram of P. israelitus and the honeybee. The results of this evaluation indicates that P. rhoeas has diverged with respect to its flower color appearance for insect pollinators and suggest that the absence of UV-absorbing flowers in Central European populations would be congruent with the historical shift from beetle to bee pollination undergone by this species as it was introduced northwards into Europe. In the last chapter, I evaluated how differential learning affects color generalization in the honeybee. In particular, I evaluated how the position in the color space of a novel color relative to a positively reinforced color (CS+) and an unrewarded color (CS-) affects the occurrence of experience induced behavioral biases. My results revealed that when the novel color varied from CS- in the same way as CS+ but to a lower extent, subjects maintained their stronger response towards the former CS+. In contrast, when a novel color varied from CS- in the same way as CS+ but to a greater extent, subjects shifted their strongest response away from CS- towards the novel stimulus. These results revealed the occurrence of “peak shift” in the honeybee color vision and indicate that honeybees can learn color stimuli in relational terms based on their chromatic properties. The findings presented on this thesis are discussed in the context of the theoretical implications derived from the historical nature of plant pollinator interactions.

In der vorliegenden Arbeit analysierte ich sowohl die spektralen Rezeptoreigenschaften wie auch die Verhaltensgrundlagen des Farbensehens repräsentativer Arten von bestäubenden Insekten. Diese Daten werden in den Kontext der Blütenökologie und Evolutionsbiologie repräsentativer Pflanzenarten gestellt. Im ersten Kapitel untersuchte ich die spektralen Rezeptoreigenschaften der Glaphyriden, einer Blumen besuchenden Käfergruppe, in Bezug auf rote Blumen in der südöstlichen Mittelmeerregion, die zu einer ökologischen Spezialisierung geführt haben. Ich verwende die spektrale Empfindlichkeit der Fotorezeptoren von Pygopleurus israelitus (Glaphyridae: Scarabaeoidea: Coleoptera) um mit Hilfe eines Farbesehmodells die Verteilung der Farborte in einem chromatischen Diagramm von Käfer-besuchten Blumen zu berechnen. Die Ergebnisse vergleiche ich mit entsprechenden Analysen an der Honigbiene. Meine Analysen weisen die Existenz von drei Fotorezeptoren mit spektralen Empfindlichkeitsmaxima im Ultraviolett, Grün und Rot nach. Die Verteilung der Blumenfarben im chromatischen Diagramm macht deutlich, dass Farbunterscheidung von P. iraelitus an rote Blumen mit und ohne UV Reflexion optimal angepasst ist und suggeriert außerdem, dass es Unterschiede in der Kodierung von Farben zwischen P. israelitus und der Honigbiene gibt. Im zweiten Kapitel untersuchte ich die Evolution der Blumenfarben von Papaver rhoeas. Laut archäologischer und taxonomischer Beweise kam diese Art vor ungefähr 5000 Jahren aus der levantischen Region nach Mitteleuropa. Ich wertete arttypische Farbunterschiede über den Vergleich von Farborten verschiedener Populationen in Mitteleuropa und in der levantischen Region aus. Meine Daten ergaben, dass sich Populationen dieser Art in ihren Farbmustern unterscheiden. Während die Populationen Mitteleuropas fast ausschließlich UV- reflektierende Blumen enthalten, haben die Populationen der levantischen Region vornehmlich UV-absorbierende Blumen. Um herauszufinden, ob sich das farbliche Erscheinungsbilder von P. rhoeas gegen über seinen Bestäubern verändert hat, verglich ich die Verteilung der Farborte im chromatischen Diagramm für diese Populationen für P. israelitus und die Honigbiene. Meine Ergebnisse stützen die Interprätation, dass sich das farbliche Erscheinungsbild von P. rhoeas verändert hat. Außerdem führen meine Ergebnisse zu der Annahme, dass das Fehlen von UV-absorbierenden Blumen in den Populationen in Mitteleuropa mit dem Wechsel von der Käfer- zur Bienenbestäubung zusammenhängt, die sich durch das Ausbreiten dieser Bestäuberart in den nördlichen Regionen ergab. Im letzten Kapitel untersuchten ich, wie sich das Erlernen von Farbmarken durch die Honigbiene auf die Generalisierung zwischen Farbmarken auswirkt. Dazu wurde auf einer belohnten Farbe (CS+) in Gegenwart einer nicht belohnten Farbe (CS-) dressiert und systematisch überprüft, wie sich dies auf die Unterscheidung von neuen Farbpaaren auswirkt. Meine Ergebnisse wiesen eine neuartige Leistung bei den Bienen nach, den sogenannten „Peak shifts“. Wenn die Testfarbe im chromatischen Diagramm näher am CS- war als der CS+, gaben die Versuchtiere immer der CS+ Farbe den Vorrang. Wenn allerdings die Testfarbe im chromatischen Diagramm weiter entfernt vom CS- war als der CS+, wählten die Bienen die Testfarbe. Diese Ergebnisse weisen nach, dass die Honigbiene aufgrund ihrer chromatischen Wahrnehmung Farbstimuli im direkten Vergleich unterscheiden können. Die Ergebnisse meiner Arbeit werden vor den Hintergrund der coevolutiven Entwicklung von Pflanzen und Bestäubern diskutiert.