Electroencephalography-based characterization of human cortical population spikes and ongoing rhythms during functional magnetic resonance imaging

Abstract

The aim of my PhD thesis was to characterize the spatio-temporal dynamics of two different types of neuronal large-scale oscillatory signals using electroencephalography (EEG) and functional magnetic resonance imaging (fMRI). In this synopsis I present three studies which emerged from this project and to which I contributed within the scope of my PhD thesis. The first part of my thesis deals with somatosensory evoked high frequency bursts (HFBs). These EEG oscillations at a frequency of 600 Hz constitute a unique possibility to noninvasively record population spikes of thalamocortical and cortical neurons in humans. In Study 1, we combined recordings of HFBs and fMRI in order to derive a noninvasive measure of spiking activity together with the slow vascular fMRI signal and the conventional low-frequency EEG, which is dominated by postsynaptic activity. Using an interleaved EEG-fMRI setup, where HFBs were recorded between fMRI acquisition periods, we were able to show that spatially distinct fMRI activations along the thalamocortical pathway could be attributed to spontaneous fluctuations of different HFB components separated only by milliseconds. Conventional EEG-fMRI approaches do not allow the continuous recording of high-frequency EEG signatures such as HFBs, since high-frequency fMRI-related imaging artifacts that contaminate the EEG cannot be removed using available methods. In Study 2, we therefore developed an EEG- fMRI setup including an enhanced artifact correction algorithm allowing for the continuous recovery of HFBs during fMRI. We thoroughly evaluated our setup not only for HFBs but also for spontaneous and evoked EEG signals ranging from 1 to 1000 Hz. Large-scale neuronal activity also occurs in the absence of any external stimuli or task, reflected in the EEG as ongoing oscillations. In the second part of my PhD thesis, I aimed to characterize such EEG oscillations with respect to nonlinearity and multistability. These are the classic hallmarks of complex, self-organizing systems, of which the brain is widely assumed to be a paradigmatic example. However, at the large scale of neocortical dynamics there is little empirical evidence for such features. In Study 3, we studied the temporal fluctuations of power in human resting-state EEG acquired both with and without fMRI and showed that key brain rhythms exhibit qualities such as bistability (bursting between high- and low- amplitude modes) in the alpha rhythm and irregular appearance of high amplitude “extremal” events in beta rhythm power fluctuations. These results challenge existing frameworks for understanding large-scale brain activity and suggest the development of more sophisticated generative models of brain dynamics.

Diese Doktorarbeit befasst sich mit zwei Arten von globalen neuronalen oszillatorischen Signalen im menschlichen Gehirn und der Charakterisierung ihrer räumlich-zeitlichen Dynamik mittels Elektroenzephalographie (EEG) und funktioneller Magnetresonanztomographie (fMRT). In der vorliegenden Synopsis werden die drei Veröffentlichungen vorgestellt, die aus diesem Projekt entstanden sind. Der erste Teil der Arbeit handelt von somatosensorisch evozierten hochfrequenten Oszillationen (high-frequency bursts, HFBs). Diese EEG Oszillationen mit einer Frequenz von 600 Hz stellen die einzigartige Möglichkeit dar, Massenaktionspotentiale nicht-invasiv am Menschen zu messen. In Studie 1 haben wir Aufnahmen dieser HFBs mit der fMRT kombiniert, um ein gleichzeitiges Messen von Aktionspotentialen, des langsamen vaskulären fMRT Signals und des konventionellen niedrigfrequenten EEGs zu ermöglichen. Mit Hilfe unseres EEG-fMRT Setups konnten wir räumlich getrennte fMRT Aktivierungen entlang der thalamokortikalen Bahn spontanen Flukuationen unterschiedlicher HFB-Komponenten zuordnen. Mit herkömmlichen EEG-fMRT Ansätzen ist es nicht möglich, hochfrequente EEG Signale wie HFBs kontinuierlich aufzunehmen, da die hochfrequenten fMRT-Artefakte, die das EEG kontaminieren, nicht hinreichend enfernt werden können. In Studie 2 haben wir deshalb einen EEG-fMRT Aufbau entwickelt, inklusive einer neuen Art von Artefaktreduzierung, der eine kontinuierliche Rekonstruierung der HFBs ermöglicht. Wir haben unseren Ansatz sowohl für HFBs als auch für spontane und evozierte EEG Signale im Frequenzbereich von 1 bis 1000 Hz evaluiert. Globale neuronale Aktivität ist auch in Abwesenheit externer Stimuli oder Aufgaben vorhanden und in Form spontaner Oszillationen im EEG messbar. Im zweiten Teil dieser Doktorarbeit war es das Ziel, diese Oszillationen genauer zu charakterisieren, vor allem im Hinblick auf Nichtlinearitäten und Multistabilität. Diese Eigenschaften sind die Markenzeichen komplexer, selbstorganisierender Systeme, und das Gehirn wird oft als ein klassisches Beispiel eines solchen Systems angesehen. Trotzdem gibt es - zumindest auf globaler neocortikaler Ebene - wenig Hinweise auf diese Eigenschaften. In Studie 3 haben wir daher die zeitlichen Power-Fluktuationen im menschlichen Ruhe-EEG gemessen und konnten zeigen, dass bestimmte Hirnrhythmen Eigenschaften wie Bistabilität und extreme Events besitzen. Diese Ergebnisse fechten existierende Ideen und Modelle an, die sich mit dem Verstehen von globaler Hirnaktivität befassen und geben einen Hinweis darauf, dass anspruchsvollere generative Modelle nötig sind, um die Dynamik des menschlichen Gehirns beschreiben zu können.