Neural correlates of covert and overt movements investigated by EEG/EMG with implications for brain-computer interfacing

Abstract

The present thesis investigates neural correlates of covert movements, i.e., motor imagery and the novel phenomenon quasi-movements, and overt movement execution in the human brain utilizing electroencephalography (EEG), electromyography (EMG), and neurofeedback. Although covert movements do not imply muscle contraction, yet there are distinct correlates of neural activity in sensorimotor networks in the brain. Investigating neural correlates of overt and covert movements is crucial for so-called "locked-in" patients, where the conscious mind is locked in a paralyzed body. Here communication and mobility can be (partially) restored with the help of a brain-computer interface (BCI) which, e.g., is operated via motor imagery. The present thesis comprises three studies, with the following key findings: Study 1: Covert and overt movements have been frequently shown to engage common neural substrates (e.g., sensorimotor cortex). However, it is an open question whether this similarity is also present during early stages of stimulus-processing. The present study demonstrates that "real" overt movements and "movements in the mind" differ already 120 ms after visual stimulus onset – the rapid activation of the contralateral sensorimotor cortex (EEG lateralized readiness potentials) is present only in the case of subsequent overt movements. This result indicates that the prior action intention differentially routes early stimulus-processing in the sensorimotor system, which in turn might contribute to later behavioral outcomes, i.e., movement generation or inhibition. Study 2: Per definition a true BCI must not rely on overt muscle contraction. However, covert movements occasionally are associated with weak, transient motor responses. Therefore, monitoring the target muscle and identifying contaminated trials is crucial for data interpretation. In contrast to previous studies we compared automatic and statistical procedures with visual inspection. The results show that visual inspection of EMG recordings from the target muscle was most sensitive for identifying contaminated trials (mean ~ 3 %), which were not detected by the other methods. Study 3: "Repetition suppression" (RS) denotes the decrease of neural responses to repeated external sensory stimuli. We hypothesize that RS can be triggered also by internal processes alone, i.e., in the absence of external sensory stimuli during the performance of a repetitive cognitive task. When subjects performed repetitive covert movements for 1 min, there was a significant recovery of oscillatory EEG alpha and beta dynamics over sensorimotor cortices back to resting baseline level. These results suggest that repeated cerebral activations, internally or externally triggered, are associated with RS, which presumably reflects the adaptation to stereotyped activation in neural networks. The results have crucial implications for designing experimental paradigms for BCI in order to overcome signal loss due to RS effects.

Die vorliegende Dissertation untersucht im menschlichen Gehirn neuronale Korrelate offener Bewegungsausführung und von verdeckten Bewegungen, d.h. motorische Imagination und das neue motorisch-kognitive Phänomen "Quasi- Bewegungen", mittels der Elektroenzephalographie (EEG), Elektromyographie (EMG) und Neurofeedback. Obwohl verdeckte Bewegungen keine messbare Muskelaktivität involvieren, werden sie dennoch von spezifischer neuronaler Gehirnaktivität in sensomotorischen Netzwerken begleitet. Die Untersuchung der neuronalen Realisierung von offenen und verdeckten Bewegungen ist von fundamentaler Bedeutung für "locked-in" Patienten, die bei vollem Bewusstsein in ihren vollständig gelähmten Körper eingeschlossen sind. In diesem Fall können Kommunikation und Mobilität (partiell) mit Hilfe einer Gehirn-Computer- Schnittstelle (Brain-Computer Interface, BCI) wiederhergestellt werden, welche beispielsweise mittels motorischer Imagination kontrolliert wird. Die Dissertationsarbeit umfasst drei Studien mit folgenden Hauptbefunden: Studie 1: Es wurde bereits sehr häufig gezeigt, dass offene und verdeckte Bewegungen mit der Aktivierung ähnlicher oder gleicher neuronaler Substrate im Gehirn assoziiert sind. Die Studie hinterfragt diese Annahme jedoch in Hinblick auf sehr frühe Stadien der neuronalen Informationsverarbeitung und zeigt signifikante Unterschiede bereits 120 ms nach dem visuellen Stimulus: Nur für nachfolgende offene Bewegungen zeigte sich diese sehr frühe Aktivierung der kontralateralen sensomotorischen Kortizes (EEG lateralisierte Bereitschaftspotentiale). Dieses Ergebnis impliziert, dass bereits die vorausgehende Handlungsintention die frühe neuronale Verarbeitung moduliert und möglicherweise dadurch zu späteren Handlungsfolgen (Bewegungsausführung oder –hemmung) beiträgt. Studie 2: Eine wichtige Voraussetzung für BCI ist die Abwesenheit von Muskelaktivität. Somit wird eine EMG-Überwachung und sorgfältige Datenanalyse auf Bewegungsartefakte benötigt, zumal verdeckte Bewegungen durchaus von gelegentlichen Muskelkontraktionen begleitet werden können. Im Unterschied zu früheren Studien verglichen wir die Eignung verschiedener Verfahren (automatische und statistische Auswertung sowie visuelle Inspektion). Die Ergebnisse zeigen, dass nur die visuelle EMG- Inspektion des Zielmuskels die Datensegmente mit Bewegungsartefakten (~ 3 %) identifizieren konnte. Studie 3: Das Phänomen "repetition suppression" (RS; wörtlich "Wiederholungsunterdrückung") kennzeichnet die Abnahme neuronaler Aktivität bei wiederholter externer sensorischer Stimulation. Die Studie untersucht, ob RS ebenfalls präsent ist, wenn keine externe Stimulation vorliegt, d.h. während der wiederholten Ausführung von kognitiven Aufgaben (z. B. motorische Imagination). In der Tat zeigen die Ergebnisse, dass bei verdeckter Bewegungsausführung (Imagination oder Quasi-Bewegungen) über die Dauer von 1 Minute die Aktivierung sensomotorischer Netzwerke im EEG (alpha- und beta-Oszillationen) bei zunehmender Performanz-Dauer nachließ. Dies impliziert, dass RS auch in Abwesenheit von externer wiederholter Stimulation hervorgerufen werden kann, z. B. durch motorische Imagination und möglicherweise auch durch andere kognitive Aufgaben. RS indiziert höchstwahrscheinlich neuronale Adaption, deren Verständnis von fundamentaler Bedeutung ist für die Optimierung von Gehirn-Computer-Schnittstellen.