Human perceptual decision making in the visual and tactile domain

Abstract

In the three studies included in this dissertation I investigated the neurophysiology of perceptual decision making in the human brain, and the relation of neural acitivity to perceptual choices. The aim was to reveal more general perceptual decision making mechanisms by examining evoked phase-locked and induced oscillatory activity in the visual and somatosensory domain. Thereby, the focus was on effects caused by changes in sensory evidence of the stimuli, or emphasis on speed or accuracy, respectively. To link neurophysiological activity with perceptual choices, behavioral data were modeled using sequential sampling models. These assume that the rate of evidence accumulation over time (drift rate) depends on the sensory evidence given, and the amount of accumulated evidence required to commit a response (boundary), depending on the requirement to commit either fast or accurate decisions. In study 1, we examined whether the speed-accuracy tradeoff (SAT) predominantly influenced later phases of motor preparation or earlier stages of sensory processing in the decision process and whether this depended on the task difficulty. Using magnetoencephalography and a face-house categorization task, I show that decision- and motor-related systems at later stages of processing rather than the early sensory system are modulated by the SAT. Source analysis revealed that the bilateral supplementary motor areas (SMAs) and the medial precuneus were more activated under the speed instruction and correlated negatively (right SMA) with the boundary parameter, whereas the left dorsolateral prefrontal cortex (DLPFC) was more activated under the accuracy instruction and showed a positive correlation with the boundary. We interpreted these findings such that SMA activity dynamically facilitates fast responses during stimulus processing, potentially by disinhibiting thalamo- striatal loops, whereas DLPFC may reflect higher levels of accumulated evidence under emphasis of accuracy as compared to speed. In future experiments it would be of particular interest to study the connectivity of sensorimotor networks, and whether that might be enhanced under speed conditions to gain faster evidence accumulation to the decision threshold. In studies 2 and 3, we investigated which components of neural activity were related to decision processing in sensory areas, indexed by their covariation with difficulty as well as their behavioral decision outcomes. Specifically, we asked whether more difficult decisions with longer reaction times were associated with longer latencies of sensory ERP components, if neural activity revealed a temporal integration of sensory information similar to Roitman and Shadlen (2002), and whether more difficult stimuli implied more sustained oscillatory activity, potentially mediating neuronal interactions for recursive stimulus processing (cf. Friston, 2005; Hopfield, 1982; Romo et al., 2002). Using electroencephalography (EEG), tactile Braille patterns that differed in pattern discriminability, thereby modulating task difficulty (DIFF), were presented transiently for 100 ms in the one study, in the other study for 1000 ms. Presentation time did not alter neurophysiological processing significantly which could suggest that ‘perceptual persistence’ after stimulus removal might be implemented via feedback pathways. However, stimulus presentation might not necessarily have resulted in a continuous stimulus perception since Meissner’s corpuscles respond to the transient onset and offset of tactile stimuli, i.e., changes in pressure, but do not convey sensory information continuously. In both studies, neurophysiological activity in the primary somatosensory cortex (S1) underwent ramp-like changes modulated by task difficulty in the same direction as in monkey studies (Roitman and Shadlen, 2002). We found differential ERP activity in S1 area 3b as a function of task difficulty later in the decision process that might be driven or modulated by recurrent processes from frontal areas, such as the DLPFC. Contrary to the late ERP components, early components were unaffected by task difficulty. When looking at the oscillatory activity of S1, surprisingly no task difficulty effect was found in the gamma range (cf. Bauer et al., 2006) suggesting that these reflect feedforward processing by tactile stimulation. However, an alpha-beta suppression in parieto-occipital channels showed a pronounced task difficulty effect and was related to decision processing as it correlated positively with the drift rate, possibly via input from heteromodal areas. This suggests either a graded recruitment of visual cortex for more complex tactile patterns in the absence of visual stimuli or an attention- related effect (cf. Bauer et al., 2006). Taken together, the results show that drift-diffusion processes are a more general principle that applies also in situations where stimulus information is either presented briefly or with no continuous afferent input, and it involves areas as low in the cortical hierarchy as S1. In future experiments, the role of oscillations in perceptual decision processing should be adressed in a more detailed fashion, e.g., in tasks involving working memory. In conclusion, the three studies comprising this dissertation reveal that experimental manipulation of sensory evidence in decision making tasks impact predominantly on sensory cortex whereas experimentally induced changes in the boundary predominantly affect activity in higher level areas such as DLPFC and SMA. Furthermore, we show that even briefly presented stimuli can lead to a graded and persistent built-up of activity as has been described in sustained stimulation paradigms in the monkey. This can be observed in brain areas as early as primary somatosensory cortex. Sensory driven gamma-band oscillations seem unaffected by parameters like stimulus discriminability and do not co-vary with task difficulty. These results may be of interest for clinical research to better understand the neuronal processes underlying impaired decision making in clinical populations with neurological and psychiatric disorders such as Parkinson’s disease.

In den drei in dieser Dissertation enthaltenen Studien untersuchte ich neurophysiologische Prozesse der perzeptuellen Entscheidungsfindung im menschlichen Gehirn, sowie das Verhältnis von neuronaler Aktivität zu perzeptuellen Entscheidungen. Das Ziel war, durch die Untersuchung von evozierter phase-gelockter und induzierter oszillatorischer Aktivität in der visuellen und somatosensorischen Domäne allgemeingültigere Entscheidungsfindungsprozesse aufzudecken. Der Fokus lag auf Effekten, die entweder durch Änderung der sensorischen Evidenz der Stimuli oder durch die Instruktion, besonders schnell bzw. besonders akkurat zu sein, hervorgerufen wurde. Um eine Verbindung zwischen der neurophysiologische Aktivität und perzeptuellen Entscheidungen zu finden, modellierte ich die Verhaltensdaten mit dem Diffusionsmodel. Hier wird angenommen, dass die Akkumulationsrate der sensorischen Evidenz (Driftrate) von der gegebenen sensorischen Evidenz abhängig ist und die Menge der akkumulierten Evidenz, um eine Antwort zu generieren (Boundary), von der Bedingung, entweder schnelle oder akkurate Entscheidungen zu treffen. In Studie 1 untersuchte ich, ob der Konflikt zwischen Geschwindigkeit und Akkuratheit (speed-accuracy tradeoff, SAT) von Entscheidungen primär Änderungen der neurophysiologischen Aktivität in späteren Phasen der Vorbereitung einer motorischen Antwort oder in früheren Phasen des sensorischen Prozessierens hervorrief. Außerdem untersuchte ich, ob dies abhängig war von der Schwierigkeit der Aufgabe. Unter Nutzung der Magnetenzephalografie und einer Gesichts-Haus-Kategorisierungsaufgabe zeigte ich, dass vor allem die Aktivität in den späteren Entscheidungs- und Motor- assoziierten Arealen und nicht in den früheren Sensorischen Arealen durch den SAT beeinflusst wurde. Eine Quellenanalyse ergab, dass die bilateralen Supplementorischen Motorareale (SMAs) und der mediale Precuneus eine höhere Aktivität unter der Geschwindigkeitsbedingung und eine negative Korrelation (rechter SMA) mit dem Boundary-Parameter zeigten, während der linke dorso- laterale präfrontale Cortex (DLPFC) eine höhere Aktivität unter der Akkuratheitsbedingung und eine positive Korrelation mit dem Boundary-Parameter zeigte. Ich interpretierte dieses Ergebnis so, dass während der Stimulus- Prozessierung die SMA-Aktivität dynamisch schnelle Antworten erleichtert, möglicherweise durch Inhibition von Thalamo-Striatalen Schleifen, während der DLPFC ein höheres Niveau von akkumulierter Evidenz unter der Akkuratheitsbedingung zeigt. In zukünftigen Experimenten ist es von besonderem Interesse, die Verbindung von sensorimotorischen Netzwerken zu untersuchen und ob die Aktivität in diesen Netzwerken unter der Geschwindigkeitsbedingung erhöht sind, um eine schnellere Akkumulation der sensorischen Evidenz zu einem Schwellenwert der Entscheidung zu gewährleisten. In den Studien 2 und 3 untersuchte ich, welche Komponenten der neuronalen Aktivität mit dem Entscheidungsprozess in sensorischen Arealen zusammenhingen, indiziert durch ihre Kovarianz mit der Schwierigkeit der Aufgabe und dem Verhalten. Im speziellen untersuchte ich, ob schwierigere Entscheidungen mit längeren Reaktionszeiten assoziiert waren mit längeren Latenzzeiten sensorischer ERP- Komponenten, ob die neuronale Aktivität eine zeitliche Integration der sensorischen Information zeigte und ob schwierigere Stimuli lang anhaltendere Oszillationen hervorriefen und damit eventuell neuronale Interaktionen für rekursive Stimulusprozessierung unterstützten. Taktile Braille-Muster wurden in unterschiedlichen Schwierigkeiten, die Muster zu unterscheiden, für 100 ms in Studie 2 und für 1000 ms in Studie 3 präsentiert. Unter Nutzung der Elektroenzephalografie (EEG) stellte ich fest, dass die Präsentationszeit die neurophysiologische Aktivität nicht signifikant veränderte. Dies könnte darauf hindeuten, dass die ‚Perzeptuelle Persistenz‘ nach Verschwinden des Stimulus durch Feedbackschleifen gewährleistet wird. Aber die Stimuluspräsentation auch über längere Zeiträume resultierte nicht notwendigerweise in einer kontinuierlichen Stimulusperzeption, weil Meissner-Korpuskel auf den transienten On- oder Offset von taktilen Stimuli reagieren, d.h. auf die Änderung des Drucks, und die sensorische Information nicht kontinuierlich übermitteln. In beiden Studien wurde die neurophysiologische Aktivität im primären somatosensorischen Cortex (S1) durch die Schwierigkeit der Aufgabe moduliert. Ich fand unterschiedliche ERP-Aktivität als Funktion der Aufgabenschwierigkeit später im Entscheidungsprozess im Areal S1 Area 3b, die moduliert wurde von rekursiven Prozessen in frontalen Arealen, wie z.B. dem DLPFC. Im Gegensatz zu den späten ERP-Komponenten, blieben die frühen Komponenten unbeeinflusst von der Aufgabenschwierigkeit. Unerwarteterweise fand ich keinen Effekt der Aufgabenschwierigkeit in S1 auf die oszillatorische gamma-Aktivität, was darauf hindeutet, dass diese feedforward-Prozesse der taktilen Stimulation reflektierten. Ich fand aber eine alpha-beta-Suppression in parieto-ozzipetalen Kanälen, die einen deutlichen Aufgabenschwierigkeits- Effekt zeigte und zum Entscheidungsprozess insofern im Verhältnis stand, als sie positiv mit der Driftrate korrelierte, möglicherweise durch Einfluss hetromodaler Areale. Dies deutet entweder auf eine abgestufte Rekrutierung des visuellen Cortex für komplexere taktile Muster, wenn keine visuellen Stimuli präsentiert werden, oder auf einen Aufmerksamkeitseffekt hin. Zusammengefasst zeigen die Ergebnisse, dass Drift-Diffusions-Prozesse ein allgemeineres Prinzip darstellen, welches auch auf kurze Stimuluspräsentation oder ohne kontinuierlichen afferenten Input zutrifft und auch Areale wie S1 involviert. In zukünftigen Experimenten sollte die Rolle von Oszillationen bei der perzeptuellen Entscheidungsfindung detaillierter untersucht werden, z.B. in Aufgaben, die das Arbeitsgedächtnis involvieren. Zusammenfassend zeigen die drei Studien dieser Dissertation, dass Manipulation der sensorischen Evidenz im Entscheidungsprozess primär Aktivität im sensorischen Cortex beeinflusst, während die experimentelle Manipulation von Geschwindigkeit oder Akkuratheit primär die höhere Areale beeinflusst, wie z.B. DLPFC oder SMA. Außerdem konnte gezeigt werden, dass auch kurz präsentierte Stimuli zu einem abgestuften und anhaltenden Aufbau der Aktivität führen, wie bereits in Experimenten mit Affen gezeigt wurde. Dies konnte auch in frühen Arealen, wie dem primären somatosensorischen Cortex, gezeigt werden. Sensorisch getriebene Gamma-Band- Oszillationen schienen unbeeinflusst durch Parameter wie die Unterscheidung der Stimuli und kovariierten nicht mit der Aufgabenschwierigkeit. Diese Ergebnisse könnten von Interesse für die Klinische Forschung sein, um die neuronalen Prozesse besser zu verstehen, die Störungen im Entscheidungsprozess in Patienten mit neurologischen und psychiatrischen Störungen zugrunde liegen, z.B. bei der Parkinson-Krankheit.