Systematics, ecology and evolution of Heliotropium sect. Cochranea (Heliotropiaceae) and the biogeography of the Atacama Desert

Abstract

Heliotropium sect. Cochranea (Heliotropiaceae) is endemic to the Atacama and Peruvian Deserts. In this work, systematics, ecology and evolution of Heliotropium sect. Cochranea are studied, under the hypotheses that Heliotropium sect. Cochranea may have experienced an adaptive radiation in the Atacama Desert and section Cochranea originated and diversified in response to the development of the Atacama Desert. Following research questions were addressed: (1) Which species comprise Heliotropium sect. Cochranea? (2) Is Heliotropium sect. Cochranea monophyletic? (3) Which major clades can be sensibly identified within Heliotropium sect. Cochranea? (4) To which other Heliotropium species-groups is Heliotropium sect. Cochranea related? (5) What are the ages of diversification of the major clades of Heliotropium sect. Cochranea and of the related species-groups? (6) Is morphological diversity in Heliotropium sect. Cochranea related to its habitat? (7) What are the limiting climatic factors determining the distribution of the species in Heliotropium sect. Cochranea? In order to approach these questions, several methods were employed, including modern approaches to phylogenetic systematics as well as traditional alpha taxonomy and morphological analyses. Phylogeny-based divergence time estimations and event-based biogeographical analyses were carried out. Ecological niche modelling has also been employed in an attempt at identifying climatic variables that control the distribution of the species of section Cochranea. Seventeen species are recognised and one new subspecies is described. Section Cochranea was shown to be monophyletic, and originated during the middle to late Miocene, with a major diversification event during the early Pliocene. Three major Neotropical clades of Heliotropium were identified, one of them being Heliotropium sect. Cochranea. For these clades, morphological diversity based on vegetative characters of habit and leaf was compared both among clades and among species growing in arid and humid environments of the Neotropics. Heliotropium sect. Cochranea has high leaf morphological diversity, comparable to its sister group, which is species- richer. Morphological diversity tends to be greater in arid than in humid environments, especially in leaf morphology. This difference is likely due to the contribution of section Cochranea to the overall leaf morphological diversity of the Neotropical Heliotropium species from arid habitats. At least five independent Andean and extra-Andean diversification events were detected in Neotropical Heliotropium to have taken place in the late Miocene and early Pliocene, coinciding with the hypothesis of recent and rapid Andean uplift and subsequent development of aridity in South America. Winter precipitation and winter minimum temperatures were the most important variables for most species of Heliotropium sect. Cochranea. Summer maximum temperature was also important for several species. This results are consistent with the expectation that the distribution of the species of section Cochranea is mostly controlled by seasonal variation of precipitation and, secondarily, of extreme temperatures. The results are in line with adaptive radiation as evolutionary mechanisms for the diversification of Heliotropium sect. Cochranea.

Heliotropium sect. Cochranea ist ein in der chilenischen Atacama und angrenzenden peruanischen Wüste endemisches Taxon der Heliotropiaceae. In dieser Arbeit werden Systematik, Ökologie und Evolution der Gruppe unter der Hypothese untersucht, dass Heliotropium sect. Cochranea eine adaptive Radiation in der Atacama-Wüste erfahren hat und dass die Entstehung und Diversifizierung von Heliotropium sect. Cochranea in ummittelbarer Verbindung mit Entstehung und Veränderung der Wüste stehen. Damit werden folgende wissenschaftliche Fragen angesprochen: (1) Welche Arten können innerhalb von Heliotropium sect. Cochranea anerkannt werden? (2) Ist Heliotropium sect. Cochranea monophyletisch? (3) Welche Hauptclades können innerhalb von Heliotropium sect. Cochranea identifiziert werden? (4) Mit welcher anderen Heliotropium-Gruppe ist die Sektion nahe verwandt? (5) Wann diversifizierten sich die Hauptclades von Cochranea und verwandten Gruppen? (6) Ist die morphologische Vielfalt von Cochranea mit ihrem Lebensraum verbunden? (7) Durch welche klimatisch limitierenden Faktoren wird die Verbreitung von Heliotropium sect. Cochranea kontrolliert? Um diese Fragen klären zu können, wurden folgende Methoden verwendet: Moderne Ansätze zur phylogenetischer Systematik, traditionelle Alpha-Taxonomie und morphologische Analysen. Weiterhin wurden phylogenetische Zeitabschätzungen und ereignisbasierte biogeographische Analysen durchgeführt. Die ökologische Nische-Modellierung wurde verwendet, um klimatische Faktoren, die die Verbreitung der Arten der Heliotropium sect. Cochranea kontrollieren, identifizieren zu können. Siebzehn Arten werden anerkannt und eine neue Unterart beschrieben. Die Ergebnisse zeigen, dass Cochranea monophyletisch ist, während des Miozäns entstand und sich während des Pliozäns diversifiziert hat. Drei neotropische Hauptclades in Heliotropium wurden identifiziert, eine davon ist Heliotropium sect. Cochranea. Für diese Clades wurde die morphologische Vielfalt basierend auf vegetativen Merkmalen der Wuchsform und der Blätter untersucht. Diese Diversität ist auch zwischen den Sippen trockener und feuchter Lebensräumen der Neotropis verglichen worden. Heliotropium sect. Cochranea weist eine große morphologische Vielfalt im Blattbau auf und ist daran genau so variabel wie ihre viel artenreichere Schwestergruppe. Die morphologischen Diversität tendiert dazu, bei Arten trockener Gebiete höher zu sein als in feuchten Lebensräumen, besonders in Bezug auf die Blattmorphologie. Innerhalb der neotropischen Heliotropium-Arten trockener Lebensräume trägt Sektion Cochranea in einem besonders großen Maß zur blattmorphologischen Vielfalt bei. Mindestens fünf unabhängige andine und außerandine Diversifizierungsereignisse während des Spätmiozäns und Frühpliozäns wurden in neotropischen Heliotropium nachgewiesen. Sie stimmen mit der Hypothese überein, dass die Anden und die ariden Lebensräume Südamerikas sich schnell und in der jüngsten Vergangenheit entwickelt haben. Winterniederschläge und Winterminimum-Temperaturen waren die wichtigsten Variablen für die Verbreitung der Mehrheit der Arten von Heliotropium sect. Cochranea, aber auch Sommermaximum-Temperaturen sind für mehrere Arten wichtig. Diese Ergebnisse stehen in Einklang mit der Erwartung, dass die Verbreitung der Arten der Sektion Cochranea durch saisonale Schwankungen von Niederschlägen und erst sekundär durch die Temperatur. Es wird nachgewiesen dass Heliotropium sect. Cochranea eine adaptive Radiation in der Atacama-Wüste erfahren hat.