Iron-mediated biogeochemical cycling of carbon in (sub-) Arctic soils

Abstract

Iron-carbon interactions in soils play a crucial role in global carbon cycles, especially in the (sub-)Arctic regions, which are experiencing significant hydrological changes due to climate warming. In Iceland, such soils are exposed to seasonal water table fluctuations. The soils are derived from intense weathering of basaltic rocks, which contain high iron content. Upon seasonal waterlogging, these soils react and form short-range ordered (SRO) iron (oxyhydr)oxides and crystalline iron carbonates (siderite). These two iron phases have been suggested as potential sinks for the prevalent dissolved organic carbon (OC) and dissolved inorganic carbon (DIC), respectively. However, prior to my PhD work, very little was known about the fate of SRO iron (oxyhydr)oxides and their role in OC cycling under dynamic geochemical conditions, such as seasonal waterlogging. Similarly, although siderite has been assumed to be vulnerable to oxidation, the mechanisms behind its formation and its stability under varying redox changes were not well understood. To bridge these knowledge gaps, I conducted a comprehensive study that first targeted field observations and the detailed characterization of Icelandic soils. The prime redox horizon in these soils was used for microcosm experiments where seasonal waterlogging was mimicked experimentally, and solutions and solids were analysed as a function of time. Finally, at the most detailed scale, I used complex laboratory and synchrotron-based analyses to examine the interaction between iron nanoparticles and carbon moieties to assess the molecular-level processes. Through field characterization of Icelandic soil horizons (oxic, anoxic, redox-fluctuating), I demonstrated that redox fluctuations significantly influence the protection of OC by SRO iron (oxyhydr)oxides, particularly in highly weathered horizons. Sequential iron extraction and spectroscopic analyses demonstrated that SRO iron (oxyhydr)oxides, abundant in redoxfluctuating horizons (90.9 mg g⁻¹), initially stabilize OC. However, these iron phases were prone to reductive dissolution, which released the initially stabilized carbon. Despite the presence of reactive SRO iron phases, OC depletion occurred due to oxidative depolymerization of complex biomolecules into low-molecular-weight (LMW) OC. This, in turn, was easily degraded by microbes, as documented via 16S rRNA sequencing work. Under fluctuating water table conditions, this change in OC behaviour was also accompanied by losses in silica (Si), aluminum (Al) and phosphorus (P). However, only 2 wt.% of the total soil carbon was lost in the dynamic redox-zone, while the remainder could be attributed to the formation of siderite which accounted for 56% of the total iron in the redox horizon. To elucidate the conditions favorable for siderite formation and the mechanisms behind its stabilization, I combined chemical, mineralogical, and microbiological characterization and could show that siderite did not form through direct precipitation but rather through the bioreduction of SRO iron phases, coupled with microbial OC utilization. Specifically, under reducing condition, large quantities of SRO iron oxides served as precursors that provided the needed Fe2+ and was accompanied by a significant OC depletion in the redox-active horizont. 16S rRNA analysis identified a previously under-studied iron-reducing bacterium, Candidate Sva0485, as thriving in the anoxic zone. To experimentally investigate how and why siderite persisted in the redox horizon, I conducted redox-cycling incubation experiments in which I monitored the mineralogical and geochemical transformations. My results demonstrated that siderite remained stable throughout multiple redox cycles. These findings underscore the potential of siderite as a stable inorganic carbon reservoir, especially under dynamic environmental conditions. Finally, I experimentally investigated what controlled the observed carbon loss from the SRO phases, by following the interactions between an organic phosphate (OP) and a synthetic SRO ferrihydrite. By combining conventional laboratory and synchrotron-based X-ray absorption spectroscopy (XAS) methods, I was able to reveal that OP disrupted Fe(III) polymerization, reducing the ferrihydrite surface area from 300 to 3 m2 g-1 and shifting Fe–P pair bonding from a bidentate binuclear (2C) to a monodentate mononuclear (1V) geometry. Under reducing conditions, the decrease in size of the formed ferrihydrite units enhanced both the organic phosphate and the iron mobility. These findings have important implications for nutrient cycling in Arctic soils experiencing frequent hydrological shifts. In summary, through my doctoral research, I advanced our understanding of iron-carbon dynamics in Icelandic soils that change fast under climatic change. These findings emphasize the vulnerability of iron-organic carbon associations to climatic hydrologic shifts, while highlighting the potential of siderite as a stable inorganic carbon reservoir for climate mitigation strategies in basaltic soils. The research also has broader implications for estimating carbon stocks and greenhouse gas emissions in the (sub-)Arctic regions.

Eisen-Kohlenstoff-Interaktionen in Böden spielen eine entscheidende Rolle im globalen Kohlenstoffkreislauf, insbesondere in den (sub-)arktischen Regionen, die aufgrund der Klimaerwärmung erhebliche hydrologische Veränderungen erfahren. In Island sind solche Böden saisonalen Grundwasserschwankungen ausgesetzt. Diese Böden entstehen durch die intensive Verwitterung basaltischer Gesteine, die einen hohen Eisengehalt aufweisen. Bei saisonaler Wassersättigung reagieren diese Böden und bilden kurzreichweitig geordnete (SRO) Eisen-(Oxyhydr)oxide sowie kristalline Eisenkarbonate (Siderit). Diese beiden Eisenphasen werden als potenzielle Senken für den vorherrschenden gelösten organischen Kohlenstoff (OC) bzw. gelösten anorganischen Kohlenstoff (DIC) angesehen. Vor meiner Promotion war jedoch nur wenig über das Schicksal von SRO-Eisen-(Oxyhydr)oxiden und ihre Rolle im OC-Kreislauf unter dynamischen geochemischen Bedingungen, wie saisonaler Wassersättigung, bekannt. Ebenso wurde zwar angenommen, dass Siderit anfällig für Oxidation ist, jedoch waren die Mechanismen seiner Bildung und seine Stabilität unter variierenden Redox-Bedingungen kaum verstanden. Um diese Wissenslücken zu schließen, führte ich eine umfassende Studie durch, die zunächst Feldbeobachtungen und eine detaillierte Charakterisierung isländischer Böden umfasste. Der primäre Redox-Horizont in diesen Böden wurde für Mikrocosmusexperimente genutzt, in denen saisonale Wassersättigung experimentell simuliert und Lösungen sowie Feststoffe über die Zeit hinweg analysiert wurden. Schließlich untersuchte ich auf der detailliertesten Ebene mittels komplexer Labor- und Synchrotron-basierter Analysen die Interaktionen zwischen Eisen-Nanopartikeln und Kohlenstoffgruppen, um die molekularen Prozesse zu erfassen. Durch die Charakterisierung isländischer Bodenhorizonte (oxisch, anoxisch, redox-fluktuierend) konnte ich zeigen, dass Redox-Schwankungen einen erheblichen Einfluss auf den Schutz von OC durch SRO-Eisenoxide haben, insbesondere in stark verwitterten Horizonten. Sequentielle Eisenextraktionen und spektroskopische Analysen zeigten, dass SRO-Eisenoxide, die in redoxfluktuierenden Horizonten reichlich vorhanden sind (90,9 mg g⁻¹), OC zunächst stabilisieren. Diese Eisenphasen sind jedoch anfällig für reduktive Auflösung, wodurch der ursprünglich stabilisierte Kohlenstoff freigesetzt wird. Trotz des Präsenz reaktiver SRO-Eisenphasen kam es aufgrund der oxidativen Depolymerisation komplexer Biomoleküle in niedermolekularen (LMW) OC zu OC-Verlusten. Dieser wurde wiederum leicht von Mikroben abgebaut, wie durch 16S rRNA-Sequenzierungsanalysen dokumentiert wurde. Unter schwankenden Grundwasserbedingungen ging diese Veränderung im OC-Verhalten zudem mit Verlusten von Silizium (Si), Aluminium (Al) und Phosphor (P) einher. Dennoch gingen in der dynamischen Redox-Zone nur 2 Gewichts-% des gesamten Bodenkohlenstoffs verloren, während der verbleibende Anteil auf die Bildung von Siderit zurückgeführt werden konnte, das 56% des gesamten Eisens im Redox-Horizont ausmachte. Um die günstigen Bedingungen für die Sideritbildung und die Mechanismen hinter seiner Stabilisierung zu untersuchen, kombinierte ich chemische, mineralogische und mikrobiologische Charakterisierungen und konnte zeigen, dass Siderit nicht durch direkte Fällung entstand, sondern vielmehr durch die Bioreduktion von SRO-Eisenphasen in Kombination mit mikrobieller OC-Nutzung. Insbesondere unter reduzierenden Bedingungen dienten große Mengen an SRO-Eisenoxiden als Vorläufer, die das benötigte Fe²⁺ bereitstellten, was mit einem signifikanten OP-Abbau im redox-aktiven Horizont einherging. 16S rRNAAnalysen identifizierten das bisher wenig untersuchte, eisenreduzierende Bakterium Candidate Sva0485 als dominant in der anoxischen Zone. Um experimentell zu untersuchen, wie und warum Siderit im Redox-Horizont persistierte, führte ich Redox-Zyklus-Inkubationsexperimente durch, in denen ich die mineralogischen und geochemischen Umwandlungen verfolgte. Meine Ergebnisse zeigten, dass Siderit über mehrere Redox-Zyklen hinweg stabil blieb. Diese Ergebnisse unterstreichen das Potenzial von Siderit als stabilen anorganischen Kohlenstoffspeicher, insbesondere unter dynamischen Umweltbedingungen. Schließlich untersuchte ich experimentell, welche Faktoren den beobachteten Kohlenstoffverlust aus den SRO-Phasen kontrollierten, indem ich die Wechselwirkungen zwischen einem organischen Phosphat (OP) und einem synthetischen SRO-Ferrihydrit verfolgte. Durch die Kombination konventioneller Laboranalysen mit Synchrotron-basierter Röntgenabsorptionsspektroskopie (XAS) konnte ich zeigen, dass OP die Eisen(III)Polymerisation störte, wodurch die Ferrihydrit-Oberfläche von 300 auf 3 m2 g-1 reduziert wurde und sich die Fe–P-Paarbindung von bidentat-binuklear (2C) zu monodentat-mononuklear (1V) verlagerte. Unter reduzierenden Bedingungen führte die Verringerung der Größe der gebildeten Ferrihydrit-Einheiten zu einer erhöhten Mobilität sowohl von organischem Phosphat als auch von Eisen. Diese Erkenntnisse haben wichtige Implikationen für den Nährstoffkreislauf in arktischen Böden, die häufigen hydrologischen Veränderungen unterliegen. Zusammenfassend habe ich durch meine Promotionsforschung unser Verständnis der EisenKohlenstoff-Dynamik in isländischen Böden, die sich unter klimatischen Veränderungen schnell verändern, erweitert. Diese Erkenntnisse betonen die Anfälligkeit von Eisen-organischen Kohlenstoff-Assoziationen gegenüber klimatischen hydrologischen Schwankungen und heben gleichzeitig das Potenzial von Siderit als stabilen anorganischen Kohlenstoffspeicher für Klimaschutzstrategien in basaltischen Böden hervor. Die Forschung hat zudem weitreichende Auswirkungen auf die Schätzung von Kohlenstoffvorräten und Treibhausgasemissionen in den (sub-)arktischen Regionen.