Autumn swarming of bats: Phenology and vocal communication of Myotis bats during swarming at the Kalkberg Cave (Bad Segeberg, Germany) and implications for conservation

Abstract

Bats worldwide are experiencing severe declines, and a concerning percentage of bat species are considered endangered, with inadequate data for many others. This makes the application of meaningful conservation efforts challenging, as a comprehensive understanding of the behavior and habitat use of endangered species is crucial for successful conservation. The nocturnal and flying nature of bats additionally complicates observational studies. However, bats hold great potential for non-invasive acoustic monitoring as they are highly vocal and constantly emit high-frequency echolocation calls for orientation in their predominantly dark environment. While species discrimination via echolocation calls became more and more reliable over the years, similar calls evolved in some species based on habitat and prey preferences, complicating identification via echolocation calls. This is especially true within the genus Myotis. Besides calls for orientation, most species also employ a variety of social calls for communication. Social calls are far less studied than echolocation calls, especially when produced on the wing. As those calls are known to contain information about individual identity, sex, or age of the sender they should at the very least be species-specific, thus also holding great potential to be used for species identification. I aimed to study bats’ behavior and social calls during autumn swarming at a large hibernaculum in Northern Germany, the Kalkberg Cave in Bad Segeberg, whose main inhabitants are Daubenton’s bats (Myotis daubentonii) and Natterer’s bats (Myotis nattereri). Prior to hibernation, temperate zone bats gather in front of underground hibernacula (winter roosts) and participate in a behavior known as swarming. Swarming is characterized by intense flight activity and is accompanied by large amounts of both echolocation calls and social calls. Different functions of swarming are suggested, incorporating information transfer, mating, and the facilitation of gene flow between otherwise isolated colonies. The small differences between the echolocation calls of the two predominant Myotis species become further attenuated in this swarming context. To tackle that problem, in Chapter One, I tested the possibility of species identification from overlapping echolocation call sequences recorded in a crowded swarming situation. With a combination of Linear Frequency Cepstral Coefficients (LFCCs) and classic acoustic parameters, I analyzed the “soundscape” rather than single echolocation calls. This combination enabled me to detect the predominant species at the time of recording. The method has great potential to facilitate species identification and long-term monitoring in situations with more than one individual calling, e.g. on so far understudied swarming sites. By gathering information on species assemblage during autumn swarming conclusions about winter populations in hibernacula can be drawn, reducing the necessity of disruptive winter controls. Chapter Two was dedicated to further investigations of social call repertoire and function in a swarming context. I identified ten distinct call types based on differences in their spectro-temporal structure and confirmed the grouping via a discriminant function analysis. An additional analysis of the surrounding echolocation calls (as developed in Chapter One) revealed that both species potentially present at the swarming site employed social calls with large structural similarities. However, a subsequent analysis of classic acoustic parameters revealed subtle but significant differences in the structure of such calls. For a better understanding of the call function, I conducted playback experiments in the vicinity of the swarming site. I broadcasted three different call types for each species and observed an increase in bat activity (approximated as echolocation call rates) during and after the playback in three out of six scenarios, indicating that bats inspected or approached the playback site. By simultaneously taking photographs with a camera trap, I sometimes managed to identify approaching bats to species level. The results suggest that one call type is used to maintain group cohesion within the same species, while another type is used for communication between different species. The results are in line with what we already knew about the autumn swarming phenomenon and further enhance our understanding of it. The results from Chapter Two underlined the function of swarming sites for communication and in this situation, it could be possible to introduce a cue to the bats, which is subsequently connected to a suitable hibernaculum. Thus, for Chapter Three, I installed hollow hemispheres as strong echo-reflective cues at the swarming site, where bats first encountered them during swarming. Those cues are known to provide an equally strong echo over a broad range of angles which should be highly conspicuous to passing bats. To investigate whether bats subsequently prefer roosts with hollow hemispheres I installed 60 boxes (30 with and 30 without hollow hemispheres) across three study sites. To non-invasively measure bat activity I constructed a light beam system that recorded activity at boxes, and indeed, bat activity exhibited significant variation. However, I found that prior familiarity with bat boxes played a bigger role in roost occupation than the advanced echo-reflective properties did. Additionally, I developed an effective monitoring system for tracking activity rates at bat boxes. This system revealed activity at boxes weeks to months before bats or feces were detectable via traditional visual inspections. To not interfere with the animals’ natural behavior and not disturb them in their environment all investigations were made as non-invasive as possible. A reasonable combination of monitoring techniques has the potential to gain comprehensive overviews of species-specific behavior, thereby laying the basis for informed conservation decisions for endangered species. Consequently, this study enhances our understanding of bat behavior and establishes a foundation for comprehensive monitoring in the future: By integrating both soundscape analysis and social call monitoring we potentially will gain deeper insights into bat populations, including habitat usage, species assemblage, phenology, and seasonal variations.

Weltweit erleben Fledermauspopulationen Rückgänge und viele Arten gelten als stark bedroht. Neben einem besorgniserregenden Prozentsatz an Arten, der als gefährdet eingestuft wird, reicht für viele weitere Arten die Datenlage nicht für eine zuverlässige Einschätzung des Gefährdungsstatus. Ein umfassendes Verständnis des Verhaltens und der Habitatnutzung gefährdeter Arten ist jedoch eine wichtige Grundlage für die Anwendung sinnvoller Schutzmaßnahmen. Typische Verhaltensweisen der Fledermäuse – Nachtaktivität und aktiver Flug – erschweren zusätzlich Beobachtungen im natürlichen Lebensraum. Da Fledermäuse sich in der Dunkelheit mittels hochfrequenter Echoortungsrufe orientieren und somit dauerhaft Rufe ausstoßen, bieten sie jedoch hohes Potenzial für die Anwendung nicht-invasiven akustischen Monitorings. Die Echoortungsrufe weisen artspezifische Unterschiede auf und die Artbestimmung mittels Echoortung ist im Laufe der Jahre immer zuverlässiger geworden. Basierend auf ähnlichen Habitat- und Beutepräferenzen haben sich jedoch innerhalb einiger Arten sehr ähnliche Rufe entwickelt, wodurch die Artbestimmung deutlich erschwert wird. Dies wird beispielsweise innerhalb der Gattung Myotis deutlich. Neben Rufen zur Orientierung verwenden die meisten Arten aber auch eine Vielzahl von Sozialrufen zur Kommunikation. Im Gegensatz zu Echoortungsrufen sind Sozialrufe deutlich weniger erforscht, insbesondere solche, die im Flug erzeugt werden. Es ist bekannt, dass Sozialrufe Informationen über Identität, Geschlecht oder Alter des Senders enthalten können, wodurch sie auch artspezifisch sein sollten und somit großes Potenzial für die Artbestimmung bieten. An einem großen Winterquartier in Norddeutschland, der Kalkberghöhle in Bad Segeberg, habe ich schwärmende Fledermäuse beobachtet. Die Winterpopulation innerhalb der Höhle besteht zum überwiegenden Teil aus Wasserfledermäuse (Myotis daubentonii) und Fransenfledermäuse (Myotis nattereri). Fledermäuse, die in der gemäßigten Zone in Untergrundquartieren überwintern, sammeln sich während des Herbstes vor potenziellen Winterquartieren, wo sie über viele Nächte schwärmen. Dieses Schwärm-Verhalten ist durch intensive Flugaktivität gekennzeichnet und wird von einer Vielzahl von sowohl Echoortungs- als auch Sozialrufen begleitet. Dem Schwärmen werden dabei verschiedene Funktionen zugeschrieben, darunter Informationsübertragung, Paarung und Unterstützung des Genflusses zwischen Individuen verschiedener Kolonien. In dieser Situation mit vielen zeitgleich rufenden Individuen werden die geringen Unterschiede zwischen den Echoortungsrufen von Myotis-Fledermäusen noch zusätzlich abgeschwächt. In Kapitel Eins habe ich eine Methode entwickelt, mit deren Hilfe mittels überlappender Echoortungssequenzen die dominante Art zur Zeit der Aufnahme bestimmt werden kann. Mit einer Kombination aus Linear Frequency Cepstral Coefficients (LFCCs) und klassischen akustischen Parametern wird dabei die „Geräuschkulisse“ anstelle von Einzelrufen analysiert. Diese Methode hat großes Potenzial die Artbestimmung in Situationen mit mehr als einem rufenden Individuum zu verbessern und so zum Beispiel das Monitoring an bisher wenig erforschten Schwärmquartieren zu erleichtern. Durch ein umfassendes Monitoring der Artzusammensetzung während des herbstlichen Schwärmens könnten zukünftig Rückschlüsse auf die Winterbewohner eines Quartiers gezogen werden, um so die Notwendigkeit störender Winterquartierkontrollen auf ein Minimum zu reduzieren. In Kapitel Zwei habe ich das Repertoire von Sozialrufen und ihre Funktion während des Schwärmens untersucht. Basierend auf der spektro-temporalen Struktur der Rufe konnte ich zehn verschiedene Sozialruftypen spezifizieren. Diese Einordnung wurde mittels einer Diskriminanzanalyse bestätigt. Eine Analyse der umgebenden Echoortungssequenzen (wie in Kapitel Eins entwickelt) zeigte, dass die beiden dominierenden Arten strukturell ähnliche Ruftypen zur Kommunikation am Schwärmquartier nutzen. Durch eine nachfolgende Analyse der klassischen akustischen Parameter wurden jedoch kleine, aber signifikante Unterschiede in der Rufstruktur deutlich. Zum besseren Verständnis der Ruffunktion habe ich Playbackversuche nahe des Schwärmareals durchgeführt und jeweils drei Ruftypen beider Arten abgespielt. In drei von sechs Fällen kam es während und nach der Playback-Phase zu einer Zunahme der Fledermausaktivität (gemessen als Anzahl der Echoortungsrufe). Die gleichzeitige Dokumentation der anfliegenden Fledermäuse mittels einer Kamerafalle ließ in einigen Fällen eine artgenaue Identifikation der Individuen zu. Die Ergebnisse deuten darauf hin, dass ein Ruftyp der innerartlichen Koordination und Gruppenzusammenführung dient, was bisherige Kenntnisse über das Phänomen des Herbst-Schwärmens bestätigt. Ein weiterer Ruftyp scheint darüber hinaus auch die zwischenartliche Kommunikation am Schwärmquartier zu unterstützen. Die Ergebnisse von Kapitel Zwei unterstreichen die Funktion des Schwärmquartiers als Platz des Informationsaustauschs. In dieser Situation sollte es auch möglich sein, den Fledermäusen einen Stimulus zu präsentieren, der mit der Funktionalität des Quartiers verknüpft wird. Für Kapitel Drei habe ich hohle Halbkugeln als „akustische Katzenaugen“ am Schwärmquartier angebracht, um die Fledermäuse in dieser Situation mit dem Stimulus vertraut zu machen. Die Kugeln haben ein hohes Echopotenzial und reflektieren über ein breites Spektrum an Einfallswinkeln ein gleichbleibend starkes Echo, wodurch sie für vorbeifliegende Fledermäuse sehr auffällig sind. Um herauszufinden, ob Fledermäuse Fledermauskästen mit einem solchen Echoreflektor in Folge der besseren Detektierbarkeit und Verknüpfung mit einem geeigneten Quartier bevorzugt beziehen, habe ich 60 Kästen (30 mit und 30 ohne Halbkugeln als Reflektor) in drei Studienwäldern ausgebracht. Mittels selbstgebauten Lichtschrankensystemen habe ich die Fledermausaktivität an den Kästen nichtinvasiv gemessen. Die Fledermausaktivität an den Kästen variierte stark – Ursache dafür war jedoch nicht die verbesserte Detektierbarkeit der Kästen, sondern vielmehr die vorherige Vertrautheit der Fledermäuse mit Kastenquartieren innerhalb eines Waldes. Die Lichtschrankensysteme haben darüber hinaus gezeigt, dass die Fledermäuse deutlich früher an den Kästen aktiv waren als durch visuelle Quartierkontrollen nachweisbar. Messungen der Fledermausaktivität mittels Lichtschranken stellen somit eine gute Alternative zu menschlichen Kontrollen dar.