The Development of Flexible Behavior: Age Differences and Training-Related Changes in Activation, Connectivity, and Neural Representations During Task Switching

Abstract

The ability to flexibly adapt behavior in the light of changing contextual demands is crucial for successful goal pursuit. With age, children become increasingly able to flexibly switch between tasks but show poorer switching performance even in late childhood. Given the crucial role of cognitive flexibility in daily life, such as the ability to shift to a new strategy to solve a problem when the previous one did not work, studies have aimed to improve cognitive flexibility with training in children. A key question for the effectiveness of these interventions is understanding why children show lower cognitive flexibility than adults. In this dissertation, I shed new light on this question, by investigating 8–11-year-old children using behavioral measures in combination with measures of univariate activation, multivariate decoding, and task-related connectivity based on data from functional magnetic resonance imaging (fMRI). In Papers 1 & 2, I first addressed the question of which neural processes support the development of cognitive flexibility. In Paper 3, I examined how these neural processes change with training. I have prefaced the three papers with a synopsis in which I outline the theoretical framework of the dissertation and summarize the current empirical findings. Finally, I summarize the results of the empirical part of this dissertation and discuss their contribution to our understanding of the development of cognitive flexibility. Flexibly switching between tasks comes at a cost, evident in decreased accuracy and increased response times. Specifically, compared to performing single tasks in isolation, task switching poses greater demands on maintaining and managing multiple task sets, thus eliciting so-called mixing costs. Additionally, a switch to a different task compared to a repetition of the same one requires the inhibition of the previously relevant task set and updating the newly relevant one, resulting in so-called switch costs. Previous research has demonstrated that mixing and switch costs show different patterns of age differences with switch costs approaching adult levels earlier. The present dissertation builds on these findings to examine the neurocognitive processes contributing to the presumably protracted development of mixing costs. In Paper 1, comparing children (8–11 years) and adults (20–30 years), I examined how neural processes supporting sustained and transient control processes support age-related decreases in mixing and switch costs, respectively. I showed that while evident for both, age differences were greater for sustained activation and mixing costs than for transient activation and switch costs. Additionally, the results of Paper 1 outline a potential alternative mechanism via which children can address increased sustained control demands: children that showed a less adult-like sustained activation pattern but greater increases in connectivity performed better. Taken together, Paper 1 demonstrated that children managed increased sustained control demands during task switching in at least two ways, (1) increased activation in the brain regions also recruited by adults, or (2) increased connectivity with additional brain regions in the lateral prefrontal cortex (lPFC), thus potentially relying on additional metacontrol processes. One factor proposed to contribute to age-related improvements in task switching is an increasing ability to represent multiple rules and effectively update these when necessary. Using the same sample of children and adults, Paper 2 investigated this hypothesis using multivariate pattern analysis to elucidate the role of neural task-set representations on age differences in task switching. Results demonstrated that neural activation patterns on switch trials held less information regarding the currently relevant task than on repeat trials. Intriguingly, this switch-related reduction of task-set distinctiveness did not differ between children and adults, showing a striking level of maturity in the neural representation of task sets and raising the question which other mechanisms contributed to greater switch costs in late childhood. Building on the insights from Papers 1 and 2, Paper 3 explored how the neural and cognitive processes supporting the development of task switching changed in children that either trained intensive single tasking or intensive task switching over nine weeks. Using drift-diffusion models and fMRI data, I investigated how cognitive and neural processes during task switching changed with training. Faster accumulation of evidence as indicated by increased drift rates, along with decreased activation in the lPFC suggested more efficient rule processing with intensive task-switching training. The accompanying changes in boundary separation further suggested strategy changes, such that children may have allocated cognitive control resources differently, potentially because of improvements in monitoring task demands, enabling them to match their performance accordingly. Taken together, the empirical findings of this dissertation converge to reveal a consistent picture of increasingly more refined recruitment of frontoparietal brain regions, in particular the lPFC, both with age and with intensive training during childhood. They thus raise questions on the role of hierarchical cognitive control and metacontrol processes for developmental improvements of cognitive flexibility. The novel insights into task switching presented in this dissertation thus further our understanding of development and learning in cognitive control, and cognition more generally.

Die Fähigkeit zur Anpassung unseres Verhaltens an wechselnde kontextuelle Anforderungen bildet eine wichtige Voraussetzung für die flexible und effiziente Verfolgung von Handlungszielen. Mit zunehmendem Alter gelingt es Kindern besser, zwischen verschiedenen Aufgaben zu wechseln. Im Vergleich zu Erwachsenen lassen sich aber auch am Ende der Kindheit noch Effizienzunterschiede im Aufgabenwechsel nachweisen. Angesichts der hohen Bedeutung kognitiver Flexibilität sind Versuche unternommen worden, die kognitive Flexibilität bei Kindern durch Training zu verbessern. Die theoretische Begründung dieser Trainingsstudien war häufig wenig präzise und die Befundlage entsprechend unklar. In meiner Dissertation gehe ich daher einer überwiegend grundlagenwissenschaftlichen und vorgelagerten Fragestellung nach: Ich untersuche auf behavioraler und neuronaler Ebene die Gründe von Altersunterschieden und Trainingszugewinnen in der kognitiven Flexibilität. Zu diesem Zweck untersuche ich 8–11-jährige Kinder mithilfe von Verhaltensdaten sowie von Bildgebungsdaten der funktionellen Magnetresonanztomographie bezüglich der univariaten Aktivierung, der Konnektivität und der multivariaten Dekodierung von Repräsentationen. In den Schriften 1 und 2 gehe ich zunächst der Frage nach, welche neuronalen Prozesse die Entwicklung der kognitiven Flexibilität unterstützen. Schrift 3 untersucht, wie sich Verhalten und neuronale Prozesse trainingsbedingt verändern. Den drei Schriften habe ich eine Synopse vorangestellt, in der ich den theoretischen Rahmen der Dissertation erläutere und die Befundlage zusammenfasse. Abschließend fasse ich die Ergebnisse meiner Dissertation zusammen und erörtere ihren Beitrag zum Stand der Forschung. Die Kosten eines Aufgabenwechsels zeigen sich in geringerer Genauigkeit und längeren Reaktionszeiten. Dabei stellt der Aufgabenwechsel im Gegensatz zur isolierten Ausführung einzelner Aufgaben höhere Anforderungen an die Aufrechterhaltung und Handhabung mehrerer Aufgabensets (engl. task sets), die mit sogenannten Mischkosten einhergehen. Darüber hinaus stellt der Wechsel zu einer anderen Aufgabe im Vergleich zur Wiederholung derselben Aufgabe erhöhte Anforderungen an die Hemmung des zuvor relevanten Aufgabensets und die Aktualisierung des nun relevanten Aufgabensets, die zu sogenannten Wechselkosten führen. Vorliegende Befunde zeigen, dass Mischkosten und Wechselkosten unterschiedliche Muster von Altersunterschieden aufweisen; dabei nähern sich die Wechselkosten von Kindern dem Niveau von Erwachsenen früher an als die Mischkosten. Die vorliegende Dissertation baut auf diesen Befunden auf und untersucht die Gründe der unterschiedlichen Entwicklungsverläufe von Misch- und Wechselkosten auf behavioraler und neuronaler Ebene. In Schrift 1 untersuche ich den Beitrag andauernder und vorübergehender Kontrollprozesse zu Altersunterschieden in Misch- und Wechselkosten. Die Ergebnisse zeigen, dass die Altersunterschiede zwischen Kindern und Erwachsenen in Mischkosten und der damit zusammenhängenden andauernden Aktivierung größer sind als bei den Wechselkosten und der vorübergehenden Aktivierung. Darüber lassen die Ergebnisse von Schrift 1 Rückschlüsse auf einen möglichen alternativen Mechanismus zu, mit dem Kinder erhöhte Anforderungen an die andauernde Kontrolle bewältigen: Kinder, deren andauerndes Aktivierungsmuster weniger dem der Erwachsenen ähnelte, die dafür aber eine stärkere Zunahme der Konnektivität zeigten, wiesen geringere Mischkosten auf. Insgesamt konnte ich in Schrift 1 meiner Dissertation somit zeigen, dass Kinder erhöhte Anforderungen an andauernde Kontrolle während des Aufgabenwechsels auf mindestens zwei Arten bewältigen: (1) durch die erhöhte Aktivierung von Hirnregionen, die auch bei Erwachsenen rekrutiert werden, oder (2) durch erhöhte Konnektivität mit weiteren Hirnregionen im lateralen präfrontalen Kortex, die möglicherweise auf die Beteiligung zusätzlicher Prozesse der Handlungssteuerung hinweisen. Die Zunahme der Fähigkeit zur Repräsentation und handlungsdienlichen Aktivierung mehrerer Regeln könnte einen wichtigen Grund für die zunehmende Genauigkeit und Schnelligkeit des Aufgabenwechsels darstellen. In Schrift 2 habe ich diese Hypothese mit Hilfe einer multivariaten Musteranalyse untersucht, mit der sich der Beitrag der neuronalen Repräsentation von Aufgabenset zu Altersunterschieden im Aufgabenwechsel bestimmen lässt. Die Ergebnisse zeigen, dass die neuronalen Aktivierungsmuster bei Aufgaben, denen ein Wechsel von einem Aufgabenset zu einem anderen vorausgeht, weniger Informationen über die aktuell relevante Aufgabe enthielten als bei Aufgaben, denen kein Wechsel vorausgeht. Interessanterweise ließen sich zwischen Kindern und Erwachsenen keine Unterschiede in der wechselbedingten Verringerung der Repräsentationsgüte nachweisen. Dies lässt auf einen bemerkenswerten Reifegrad der neuronalen Repräsentation von Aufgabensets bei den Kindern schließen und wirft die Frage auf, welche weiteren Mechanismen zu den im Vergleich zum Erwachsenenalter erhöhten Wechselkosten in der späten Kindheit beitragen. Aufbauend auf den zuvor gewonnenen Erkenntnissen gilt Schrift 3 meiner Dissertation der detaillierten Untersuchung trainingsbedingter Veränderungen von Aufgabenwechselkosten in der späten Kindheit. Mithilfe von Drift-Diffusionsmodellen habe ich trainingsbedingte Veränderungen in den kognitiven Prozesses des Aufgabenwechsel untersucht. Hier zeigte sich, dass intensives Training des Aufgabenwechsels zu einer schnelleren Evidenzakkumulation für die korrekte Antwort führt. Ein schnelleres Akkumulieren von Evidenz, zusammen mit einer Reduktion der Aktivierung im lateralen präfrontalen Kortex deutet auf eine effizientere Regelverarbeitung durch Training hin. Diese Veränderungen gingen außerdem mit Strategieänderungen einher, sodass die Kinder ihre kognitiven Kontrollressourcen anders zugewiesen haben könnten, möglicherweise aufgrund von Verbesserungen bei der Überwachung der Anforderungen und der entsprechenden Anpassung ihrer Leistung. Zusammengenommen ergeben die empirischen Befunde meiner Dissertation das Bild einer zunehmend verfeinerten Beteiligung frontoparietaler Hirnregionen am Aufgabenwechsel. Dabei scheint der laterale präfrontale Kortex eine wichtige Rolle zu spielen, und zwar sowohl in Bezug auf Altersunterschiede zwischen Kindern und Erwachsenen als auch in Bezug auf trainingsbedingte Veränderungen bei den Kindern. Dies unterstreicht die Bedeutung des lateralen präfrontalen Kortex für hierarchische Kontrollprozesse sowie deren Beitrag zur Entwicklung der kognitiven Flexibilität im Kindesalter. Die Ergebnisse meiner Dissertation erweitern das Verständnis des Beitrags kognitiver Kontrollprozesse zur kognitiven Entwicklung. Sie bilden zugleich eine Grundlage für weiterführende Untersuchungen des Zusammenspiels erfahrungsbedingter und reifungsbedingter Einflüsse auf die kognitive Entwicklung im Kindesalter.