Sensory and associative microcircuits in the olfactory cortex

Abstract

The Piriform Cortex (PC) is the largest component of the olfactory cortex. An anterior (aPC) and a posterior subdivision (pPC) can be distinguished. The PC has a three-layered horizontal organisation. Layer II and III principal excitatory cells in the aPC receive sensory inputs from the olfactory bulb and intracortical associative inputs from the PC itself and from other cortical region. We characterize organization principles of excitatory sensory and local intracortical associative microcircuits in acute slices of rat aPC using laser scanning photostimulation (LSPS) and fast two-photon population Ca2+ imaging (TPCI). Layer II and III principal cells can be classified on a superficial-to-deep vertical axis. The position on this axis correlates with input resistance and bursting behaviour. LSPS experiments show that local intracortical connectivity gradually increases with the principal cell’s position on the vertical axis from superficial to deep layers, and thus correlates with a higher burstiness and a lower input resistance. Fast TPCI of action potential-mediated somatic Ca2+ transients in layer II evoked by selective layer Ia stimulation indicates stronger sensory recruitment of the more superficial cells. Thus, in layer II, sensory circuits dominate superficial cells, whereas incorporation in intracortical circuits increases with depth. Additionally we analyzed the distribution of associative inputs along the dorsoventral axis. The intracortical layer III pyramidal cell inputs show an asymmetric dorsal offset. The gradual functional specialisation of aPC principal cells in sensory feedforward or associative recurrent microcircuits supports a model of the PC as a hybrid recurrent/feedforward pattern correlation network, as it had been put forward e.g. by Haberly (2001). Furthermore, the different but overlapping layers of sensory and associative processing make the PC appear closer to the canonical design of sensory neocortices.

Der Piriforme Kortex ist die größte Untereinheit des olfaktorischen Systems. Es können dabei ein anteriorer (aPC) und ein posteriorer Teil (pPC) unterschieden werden. Der PC hat eine dreischichtige horizontale Struktur. Schicht II und Schicht III Prinzipalzellen erhalten sowohl sensorische Eingänge vom Bulbus Olfaktorius als auch intra- und interkortikale assoziative Eingänge. Mittels Laser-Scanning-Photostimulation (LSPS) sowie schneller Zwei- Photonen-Populations-Calcium-Bildgebung (TPCI) haben wir Organisationsprinzipien dieser sensorischen und lokalen intrakortikalen Mikroschaltkreise im APC in akuten Hirnschnitten der Ratte untersucht. Schicht II und III Prinzipalzellen können entlang einer vertikalen Achse von der Oberfläche in die Tiefe charakterisiert werden. Die Position der Zellen auf dieser Achse korreliert dabei mit den intrinsischen Parametern Eingangswiderstand und Bursting-Verhalten. LSPS-Experimente zeigen, dass die intrakortikale Konnektivität der Zelle graduell mit ihrer Position auf der vertikalen Achse in Richtung Tiefe hin zunimmt und damit auch mit Eingangswiderstand und Bursting-Verhalten korreliert. Schnelle Zwei-Photonen- Populations-Calcium-Bildgebung von Aktionspotential-vermittelten somatischen Calcium-Transienten in Schicht II, hervorgerufen durch Stimulation von sensorischen Schicht-Ia-Eingängen, zeigt eine stärkere sensorische Rekrutierung im oberflächlichen Teil der Zellpopulation. Das lässt darauf schließen, das sensorische Mikroschaltkreise die oberflächlicheren Schicht-II- Zellen dominieren, während die Einbindung in intrakortikale assoziative Mikroschaltkreise mit zunehmender Tiefe der Zellen wächst. Wir verglichen zusätzlich die Verteilung der assoziativen Inputs auf der dorsoventralen Achse. Schicht-III-Pyramidenzellen zeigen hier eine asymmetrische dorsale Verschiebung. Die graduelle funktionale Spezialisierung von aPC Prinzipalzellen in sensorischen feedforward oder rekurrenten assoziativen Mikroschaltkreisen untestüzt die Ansicht des PC als hybridem recurrent/feedforward Musterkorrelations-Netzwerk, wie es zum Beispiel von Haberly (2001) postuliert wird. Außerdem lassen die unterscheidbaren aber überlappenden Schichten sensorischer und assoziativer Verarbeitung den PC der kanonischen Architektur des Neokortex näher erscheinen.