Ultrastructure and development of the body cavities in Antedon bifida (Pennant, 1777) (Comatulida, Crinoida)

Abstract

The study presented here shows the development of Antedon bifida starting with the doliolaria larva until juvenile stage based on ultrastructural and lightmicroscopical data. 3d-reconstructions of a doliolaria and of three young cystidean stages as well as a juvenile have been done. The related data have been complemented by serial sections of older cystidean and pentacrinoid stages. Special attention has been given to the development of the “ventral structures” in interradius CD, to the development of the axocoel and the fate of both the left and the right somatocoel. The fusion processes of these three coeloms as well as their potential contribution to the formation of the axial sinus (=axial coelom) and its associated hemal organs of the adult are investigated. Part of the “ventral structures” in interradius CD are the primary stone canal, which is sent out by the hydrocoel, as well as the axocoel and the small ventral coelom, whose formation is traced in this thesis. Furthermore, there is a ventral mesenteric formation, which derives from the horizontal mesentery and from whose coelothelia the potential primary gonadal cells (PGCs) are formed. Enclosed in the ventral mesenteric formation resides the ventral lacuna, which is partially formed by cell protrusions sent out by the small ventral coelom’s coelothel and also bordered by the nearby coeloms. Structural and positional characteristics of the PGCs, the small ventral coelom and the ventral lacuna support the assumption that these are parts of a primary gonad anlage, whose fate in the adult is, however, unclear. In contrast to former findings in Antedon mediterranea, the axocoel in the cystidean larva of A. bifida forms a process around the esophagus that may even become annular. The possibility is discussed in this thesis that this axocoelomic process takes part in fusion processes and that it is involved in formation of the periesophageal lacuna that extends on the right side of the esophagus from the ventral lacuna to the oral end of the glandular axial organ. The intimate proximity of the axocoelomic periesophageal process to the oral end of the glandular axial organ’s hemal sinus corroborates the widely accepted assumption that the latter is homologous to the axial organ of asterioids, ophiuroids and echinoids (AOE) and also supports an homology of the AOE axial organ to the Reichensperger’s organ of certain sea lily species (Isocrinida, Calamocrinus diomedae). The primarily formed larval lacunae can be traced back to the mesenteries dissolved during the fusion processes. In this thesis, marker structures are defined, that allow tracing the development and the fate of the coeloms up to juvenile stage and may possibly also give an orientation in the adult. The detailed investigation of mesenteric remnants in older larval stages and in the juvenile furthermore shows that the left somatocoel extends aborally within the innermost intestinal coil (axial compartment). This is probably enabled by an inward directed tilting of the gut during intestinal outgrowth. Where the left and the right somatocoel come to lie against each other, a new mesentery forms, from whose extracellular matrix the hemal sinus originates. The present data support the heretofore proposed initial formation of the epithelial tubule of the glandular axial organ as a delamination of a cell strand from the coelothelium of the right somatocoel in intimate proximity to the proximal end of the prospective chambered organ in the doliolaria. However, a continued delamination from the right somatocoelothel, as assumed until now, is highly unlikely. The present data suggest that the tubule achieves an epithelial organization in the oralmost part of the prospective chambered organ and grows successively orally into the axial mesentery as well as aborally into the stalk. Based on the origin discussed for both the periesophageal lacuna and the glandular axial organ it can be shown, that the axial sinus is largely formed by the left somatocoel. Based on the present results, the coelothelium that rests on the hemal space of the spongy body, also derives from the left somatocoel.

Die vorliegende Arbeit untersucht die Entwicklung von Antedon bifida von der Doliolarialarve bis zum Juvenilstadium basierend auf ultrastrukturellen und lichtmikroskopischen Daten. 3D-Rekonstruktionen einer Doliolaria und dreier junger Cystidienstadien sowie eines Juvenilstadiums wurden angefertigt und die zugehörigen Daten durch serielle Schnittserien von älteren Cystidien- und Pentacrinoidenstadien ergänzt. Besondere Beachtung finden die Entwicklung der „ventralen Strukturen“ im Interradius CD, die Entwicklung des Axocoels sowie das Schicksal des larvalen linken und rechten Somatocoels. Die Fusionsprozesse dieser drei Coelome sowie ihr möglicher Beitrag zur Bildung des Axialsinus (=Axialcoelom) und seiner assoziierten Hämalorgane im Adulttier werden untersucht. Zu den „ventralen Strukturen“ im Interradius CD gehören der vom Hydrocoel gebildete Steinkanal und das Axocoel, sowie ein kleines ventrales Coelom, dessen Bildung in dieser Arbeit nachvollzogen wird. Weiterhin findet sich hier eine ventrale mesenteriale Bildung, die sich vom horizontalen Mesenterium ableitet und aus deren Coelothelien die potentiellen primären Geschlechtszellen (PGCs) gebildet werden. In die ventrale mesenteriale Bildung eingebettet befindet sich die ventrale Lakune, die teilweise von Zellausläufern des Coelothels des kleinen ventralen Coeloms und zudem von den benachbarten Coelomen begrenzt wird. Strukturelle und räumliche Merkmale der PGCs, des kleinen ventralen Coeloms und der ventralen Lakune unterstützen die These, dass diese Teile einer primären Gonadenanlage sind, deren Verbleib im Adultus jedoch ungeklärt ist. Anders als bisher für Antedon mediterranea beschrieben, bildet das Axocoel in der Cystidienlarve von A. bifida einen Fortsatz um den Ösophagus, der vermutlich ringförmig auswächst. In der vorliegenden Arbeit wird die Möglichkeit diskutiert, dass dieser Axocoelfortsatz in die Verschmelzungsprozesse der Coelome der Larve mit einbezogen wird und an der Bildung der Perioesophageallakune beteiligt ist, welche auf der rechten Seite des Oesophagus von der Ventrallakune bis zum oralen Ende des glandulären Axialorganes verläuft. Die unmittelbare Nähe dieses Fortsatzes zum oberen Ende des Hämalsinus des glandulären Axialorganes untermauert die bestehende Vermutung, dass letzterer dem Hämalsinus des Axialorganes in Asteriden, Ophiuriden und Echiniden (AOE) homolog ist und unterstützt zudem die These einer Homologie des AOE-Axialorganes zum Reichensperger´schen Organ einiger Seelilienarten (Isocrinida, Calamomocrinus diomedae). Die zuerst auftretenden larvalen Lakunen können auf die während des Fusionsprozesses aufgelöste Mesenterien zurückgeführt werden. In der Arbeit werden Markerstrukturen definiert, anhand derer sich die Entwicklung und das Schicksal der Coelomräume bis zum Juvenilstadium verfolgen lassen und welche möglicherweise auch eine Orientierung im Adulttier geben können. Die eingehende Untersuchung der mesenterialen Überreste in älteren Larvenstadien und im Juvenilstadium zeigt zudem, dass das linke Somatocoel im Inneren der ersten intestinalen Windung (axiales Kompartiment) nach aboral, in Richtung gekammertes Organ reicht. Dies wird vermutlich durch eine in Totalpräparaten beobachtbare, nach innen gerichtete Kippung des Darmes während des Auswachsens ermöglicht. Dort wo das linke an das rechte Somatocoel angrenzt, bildet sich ein neues axiales Mesenterium, in dessen extracellulärer Matrix der Hämalsinus des Axialorganes geformt wird. Die vorliegenden Daten stützen die bereits beschriebene Bildung des epithelialen Schlauches des glandulären Axialorgans durch Delamination eines Zellstranges aus dem Coelothel des rechten Somatocoels am proximalen Ende des entstehenden gekammerten Organes in der Doliolaria. Allerdings ist eine fortschreitende Bildung aus der Wand des rechten Somatocoels, wie bisher angenommen, höchst unwahrscheinlich. Die vorliegenden Daten legen hingegen nahe, dass sich die Schlauchanlage zunächst im obersten Abschnitt des gekammerten Organes epithelial organisiert und dann sukzessive nach oral in das axiale Mesenterium und nach aboral in den Stiel auswächst. Aufgrund der diskutierten Herkunft der Perioesophageallakune und des glandulären Axialorganes lässt sich zeigen, dass der Axialsinus weitgehend vom Coelothel des linken Somatocoels gebildet wird. Das Coelothel, das dem den Axialsinus durchziehenden spongy body aufliegt, ist nach den vorliegenden Ergebnissen ebenfalls linken somatocoelen Ursprungs.