Reproductive activity in cheetah females, cub survival and health of male and female cheetahs on Namibian farmland

Abstract

This doctoral thesis presents and discusses several aspects of the reproduction and health of free-ranging and captive Namibian cheetahs. Chapter 1 gives a general introduction to the issue of low levels of genetic variability in cheetahs and presents an overview on the discussion of whether the low reproductive performance, high juvenile mortality and high susceptibility to infectious diseases found in captive cheetahs is due to the genetic monomorphism or rather to inappropriate husbandry and management conditions. This question is not only relevant for husbandry management but also for conservation activities concerning free-ranging cheetahs. By studying both, the large free-ranging cheetah population on Namibian farmland and captive cheetahs kept on Namibian farmland in their natural habitat, it was possible to test predictions derived from hypotheses on reproductive activity, cub survival, health and sero-prevalence of viral antibodies in cheetahs. Chapter 2 deals with reproductive success and failure in cheetahs. Firstly, the reproductive status of 15 free-ranging and nine captive female cheetahs was investigated using the minimally invasive technique of ultrasonography. Females were allocated to different reproductive states, i.e. pro-oestrous, oestrous, di-oestrous, a luteal phase or reproductive inactivity. Adult free- ranging females were significantly more often in a reproductively active state than captive ones. This suggests that the genetic monomorphism of the species is unlikely to be responsible for breeding failures in captivity but rather captivity itself. In the second part of Chapter 2 breeding success of free- ranging cheetah females assessed and compared with published results from the Serengeti National Park, Tanzania. While cub survival in Tanzania is very low (5 %), which is mainly due to predation by other large carnivores (Laurenson 1994), it was 4.7 times higher on Namibian farmland, where most other large predators had been eradicated. Also, average litter size at the age of 14 months, i.e. shortly before independence, was 67% higher in Namibia than in Tanzania. In Chapter 3 three possible mechanisms for the above-described differences in reproductive activity between free-ranging and captive females were investigated. Firstly, it was tested whether the high incidence of reproductive inactivity in captive females was caused by chronic stress due to captivity. For this, the sizes of the adrenal glands were measured in free- ranging and captive cheetah females using ultrasonography. The size of the adrenal glands is a suitable indicator of stress as they respond to the constant production of large amounts of corticosteroids with enlargement. No difference in adrenal gland sizes were detected, suggesting that the reproductive inactivity in captive female cheetahs is unlikely to be caused by the suppression of reproductive activity owing to increased production of glucocorticoids. Secondly, it was tested whether the reproductive inactivity in captive females was triggered by an endogenous circannual rhythm triggered by the onset of the rainy season. However, no relationship between the incidence of reproductive inactivity and climatic conditions were found, making it unlikely that reproductive inactivity is triggered by environmental conditions. Thirdly, in captive females, significantly more genital pathologies were detected than in free-ranging females. The occurrence of these pathologies was mostly found in older, nulliparous captive female. This result is consistent with the model of asymmetric aging , suggesting an accelerated aging of the reproductive organs in non-breeding captive females compared to breeding free-ranging females due to the continuous maturation of follicles, ovulation and luteal phases of the former. During this asymmetric aging process, the reproductive organs are likely to develop pathologies and at the end of the process ovaries might turn into irreversible acyclicity. In Chapter 4 sixty-one free-ranging male and female cheetahs on Namibian farmland were investigated for symptoms of acute viral infections. Only one of the cheetahs showed symptoms, i.e. diarrhoea, that might have been related to a viral infection. Most cheetahs were in a good health status, suggesting that the cheetahs immunocompetence does not limit their capacity to respond effectively to challenges posed by viral infections. A serosurvey of 67 free- ranging cheetahs for FHV, FCV, FPV, FCoV, CDV, FeLV, FIV and rabies revealed that antibody prevalences were low, ranging between 0 % and 4.5 % to any of these viruses. Samples from free-ranging leopards, caracals and jackals revealed antibodies for one or more of these viruses, suggesting that any or all of these species might act as pathogen transmitters to the free-ranging cheetah population. Sero-prevalences for FHV, FPV and CDV were higher in captive cheetahs than in free-ranging cheetahs, which might be due to the accumulation of antigens inside the enclosures and/or heightened exposure to domestic animals that may act as pathogen transmitters. This suggests that captivity rather than the genetic monomorphism of cheetahs has also an impact on the health of cheetahs. Detailed analyses on the nutritional status and body mass index of free-ranging males and females revealed that adult females were in a worse nutritional status and had a lower body mass index than adult males. Compared to free-ranging cheetah females in Tanzania (Caro et al. 1987), where an analysis of published data revealed no difference in body mass index between the sexes, Namibian cheetah females might carry higher energetic costs than Tanzanian females because they raise more offspring than the latter. This might result in a worse nutritional status and a lower body mass index of Namibian females than in Namibian males.

In der vorliegenden Doktorarbeit werden verschiedene Aspekte zu der Fortpflanzung und Gesundheit bei frei lebenden und gefangenen Geparden in Namibia vorgestellt und diskutiert. Kapitel 1 präsentiert eine allgemeine Einführung in die Literatur bezüglich der geringen genetischen Variabilität bei Geparden. Es wird ein Überblick über die Diskussion gegeben, ob die bei gefangenen Geparden beschriebenen geringen Fortpflanzungserfolge, hohe Jungensterblichkeit und hohe Krankheitsanfälligkeit in dem genetischen Monomorphismus oder eher in inadäquaten Haltungs-und Managementsbedingungen begründet sind. Diese Frage ist nicht nur für in Menschenobhut gehaltene Geparde relevant, sondern auch für Schutzmaßnahmen an frei lebenden Geparden. Die vorliegende Arbeit wurde auf namibischem Farmland durchgeführt und beinhaltete sowohl Untersuchungen an der frei lebenden Gepardenpopulation als auch an den in großen Gehegen gehaltenen Geparde. Dadurch war es möglich, Vorhersagen zu testen, die von Hypothesen bezüglich der Fortpflanzungsaktivität, dem Überleben der Jungtiere, der Gesundheit und der Sero-Prevalenz von viralen Antikörpern bei Geparden hergeleitet wurden. Kapitel 2 befasst sich mit dem Fortpflanzungserfolg und -misserfolg bei Geparden. Zunächst wurde der Fortpflanzungszustand bei 15 frei lebenden und neun in Gehegen gehaltenen Gepardenweibchen mittels der minimal invasiven Ultraschall-Methode untersucht. Die Weibchen wurden verschiedenen reproduktiven Stadien, d.h. dem Proöstrus, dem Östrus, dem Diöstrus, der Gelbkörperphase oder der reproduktiven Inaktivität zugeordnet. Adulte frei lebende Gepardenweibchen waren signifikant häufiger in einem reproduktiv aktiven Status als gefangene. Dieses Ergebnis deutet daraufhin, dass weniger der genetische Monomorphismus dieser Spezies als vielmehr die Gefangenschaft per se für die fehlenden Aufzuchtserfolge in der Gefangenschaft verantwortlich ist. Im zweiten Teil des 2. Kapitels wurde der Aufzuchtserfolg der frei lebenden Gepardenweibchen bestimmt und mit publizierten Ergebnissen aus dem Serengeti National Park in Tansania verglichen. Während die Überlebensrate der Jungtiere in Tansania vor allem wegen der Präsenz großer Raubfeinde bei nur 5% liegt (Laurenson 1994), war sie auf namibischem Farmland, wo die meisten großen Raubtiere ausgerottet wurden, 4.7 Mal höher. Auch war die durchschnittliche Wurfgröße im Alter von 14 Monaten, d.h. kurz bevor die Jungtiere selbstständig sind, 67% größer als in Tansania. Im 3. Kapitel wurden drei mögliche Mechanismen für die oben erwähnten Unterschiede in der Fortpflanzungsaktivität zwischen frei lebenden und gefangenen Gepardenweibchen untersucht. Zunächst wurde getestet, ob das häufige Vorkommen von reproduktiver Inaktivität bei gefangenen Weibchen durch Stress im Zusammenhang mit der Gefangenschaft hervorgerufen wurde. Hierfür wurden die Nebennierengrößen bei frei lebenden und gefangenen Gepardenweibchen mittels Ultraschall gemessen. Die Nebennierengröße ist ein hilfreicher Indikator für Stress , da die Nebennieren auf anhaltende Produktion erhöhter Glukokortikoid-Mengen mit einer Vergrößerung reagieren. Es wurden keine Unterschiede in den Nebennierengrößen ermittelt, was darauf hindeutet, dass die reproduktive Inaktivität bei gefangenen Gepardenweibchen nicht durch eine Glukokortikoidausschüttung mit anschließender Unterdrückung der reproduktiven Aktivität hervorgerufen wurde. Als Zweites wurde getestet, ob die reproduktive Inaktivität bei gefangenen Gepardenweibchen durch einen endogenen, jahreszeitlichen Rhythmus ausgelöst wird, welcher durch den Beginn der Regensaison verursacht wird. Es wurde aber kein Zusammenhang zwischen dem Auftreten der reproduktiven Inaktivität und klimatischen Bedingungen gefunden, was darauf schließen lässt, dass die reproduktive Inaktivität wahrscheinlich nicht durch Umweltbedingungen ausgelöst wird. Drittens wurden bei den gefangenen Gepardenweibchen signifikant häufiger Pathologien des Genitaltraktes gefunden als bei frei lebenden Weibchen. Die pathologischen Veränderungen wurden hauptsächlich bei älteren, nulliparen Weibchen festgestellt. Dieses Ergebnis ist mit dem Modell der asymmetrischen Alterung ( asymmetric aging ) zu erklären, gemäß welchem durch kontinuierliche Follikelreifung, Ovulation und Gelbkörperphasen die Fortpflanzungsorgane bei sich nicht reproduzierenden gefangenen Weibchen schneller altern als bei sich reproduzierenden frei lebenden Weibchen. Während dieses vorzeitigen Alterungsprozesses der Geschlechtsorgane ist die Wahrscheinlichkeit erhöht, Pathologien an Geschlechtsorganen zu entwickeln, und am Ende dieses Prozesses können die Eierstöcke sogar irreversibel aufhören zu zykeln. Im 4. Kapitel wurden 61 frei lebende männliche und weibliche Geparde auf namibischem Farmland auf das Auftreten von Symptomen akuter viraler Infektionskrankheiten untersucht. Bei nur einem Tier konnte eine Auffälligkeit (Diarrhoe) festgestellt werden, die eventuell in Zusammenhang mit einer viralen Infektion stand. Die meisten Tiere waren in einem guten Gesundheitszustand, was darauf hindeutet, dass die Immunokompetenz von Geparden ihre Fähigkeit zu einer effektiven Abwehr von viralen Infektionen nicht einschränkt. Eine Untersuchung der Seren von 67 frei lebenden Geparden auf das Vorkommen von Antikörpern gegen FHV, FCV, FPC, FIP, Hundestaupe, FeLV, FIV und Tollwut ergab eine niedrige Sero-Prevalenz zwischen 0% und 4.5%. In Untersuchungen von Seren frei lebender Leoparden, Karakalen und Schakelen wurden Antikörper gegen eines oder mehrere der Viren gefunden. Dies bedeutet, dass einige oder alle diese Tierarten als mögliche Überträger von Krankheitserregern auf Geparde in Frage kommen. Die Antikörper-Prevalenz gegen FHV, FPV und Staupe war signifikant höher bei gefangenen als bei frei lebenden Geparden. Dies könnte durch Akkumulation von Erreger-Antigenen innerhalb der Gehege verursacht worden sein und/oder durch erhöhten Kontakt der Gehegegeparde zu Haustieren, die als Überträger fungieren könnten. Dies lässt wiederum die Schlussfolgerung zu, dass eher die Gefangenschaft als solche einen Einfluss auf die Gesundheit der Geparde hat als die geringe genetische Variabilität. Detaillierte Auswertungen des Nahrungszustandes und des Körper-Mass-Indexes von frei lebenden männlichen und weiblichen Geparden ergaben, dass adulte Weibchen einen schlechteren Nahrungszustand und einen niedrigeren Körper-Mass-Index aufwiesen als adulte Männchen. Im Vergleich zu frei lebenden Gepardenweibchen in Tansania (Caro et al. 1987), wo eine Auswertung der publizierten Daten keinen Unterschied des Körper-Mass-Indexes zwischen den Geschlechtern ergab, könnten namibische Gepardenweibchen höhere energetische Kosten als tansanische Weibchen tragen, da sie mehr Jungttiere großziehen. Dies könnte sich in einem schlechteren Nahrungszustand und einem niedrigeren Körper-Mass-Index bei namibischen Weibchen im Vergleich zu namibischen Männchen niederschlagen.