How elms respond to insect egg deposition: Investigations of an ecological phenomenon by chemical and molecular approaches

Abstract

Plants can defend themselves against insect herbivory prior to larval feeding damage through response to egg deposition on their leaves. Egg deposition by the herbivorous leaf beetle Xanthogaleruca luteola (Müller) (Coleoptera: Chrysomelidae) induces the emission of leaf volatiles in the European field elm Ulmus minor Mill. (Ulmaceae). This volatile blend attracts the egg parasitoid wasp Oomyzus gallerucae (Hymenoptera: Eulophidae), which destroys the insect eggs by parasitising, thus protecting indirectly the plant. To elucidate the relevance of terpenoids for parasitoid attraction, elms were treated with inhibitors of terpenoid biosynthesis, and attractiveness of odour of these elms to the parasitoid was tested. Laboratory olfactometer assays revealed that inhibitor treatment of elm leaves rendered oviposition-induced elm odour unattractive for the egg parasitoid. Field studies corroborated the findings of the ability of O. gallerucae to orientate towards single terpenoid volatiles. Lab and field studies indicated how host location in a plant - herbivore -parasitoid interaction might proceed under natural conditions. It was concluded that O. gallerucae locates eggs of its host on elms by orientation towards key sesquiterpenoids emitted in enhanced quantities by induced elm and received in the presence of background odour released from non-attacked elm. In contrast, odorous backgrounds consisting of high quantities of green leaf volatiles - as released from feeding-attacked elm leaves - negatively affect the host location behaviour of this parasitoid species. Knowledge on the molecular-genetic responses of tree species to insect egg deposition on their leaves is scarce. Therefore an EST (expressed sequence tags) database was generated of elm leaves after infestation (eggs, feeding) with the elm leaf beetle X. luteola. This elm database consisting of 361,196 ESTs that clustered into 52,823 unique transcripts. Comparative in silico analysis of hundreds of transcripts of genes revealed differences in the transcript signature of differently treated elm leaves in comparison to untreated elms. For the first time it was shown for a tree species that insect eggs can induce changes in transcript levels of genes involved in the primary as well as secondary metabolism. Morphological, chemical and molecular aspects of defence mechanisms of elms against biotic stressors were reviewed. However, this review demonstrates the lack of knowledge on compounds and genes playing a role in the defence of elms against pests and diseases. After the massive reduction of elm abundance worldwide by especially the Dutch elm disease, there is a revival of interest in elms. Further research is required to understand the complex mechanisms of elm defence against biotic stressors and to use this knowledge as valuable tool in sustainable pest management.

Pflanzen können auf Eiablagen von Insekten auf ihren Blättern reagieren und sich dadurch gegen herbivore Insekten verteidigen, bevor deren Larven mit dem Fraß beginnen. Die Eiablage des herbivoren Ulmenblattkäfers Xanthogaleruca luteola (Müller) (Coleoptera: Chrysomelidae) induziert die Freisetzung von Blattdüften in der Europäischen Feldulme Ulmus minor Mill. (Ulmaceae). Dieser eiablageinduzierte Duft lockt den Eiparasitoiden Oomyzus gallerucae (Hymenoptera: Eulophidae) an, welcher die Käfereier durch Parasitierung zerstört und dadurch indirekt die Pflanze schützt. Um die Relevanz von eiablageinduzierten Terpenoiden bei der Anlockung von Parasitoiden aufzuklären, wurden Ulmen mit Inhibitoren für die Terpenoidbiosynthese behandelt und der resultierende Ulmenduft auf seine Attraktivität für den Parasitoiden untersucht. Wie Olfaktometertests im Labor zeigten, hatte der eiablageinduzierte Ulmenduft seine Attraktivität für den Eiparasitoiden nach Inhibitorbehandlung der Ulmenpflanzen verloren. Freilanduntersuchungen bestätigten die Annahme, dass einzelne Terpenoide den Eiparasitoiden anlocken können. Labor- und Freilandstudien zeigten, wie die Wirtsfindung in einer solchen Pflanzen-Herbivor-Parasitoid Interaktion unter natürlichen Bedingungen ablaufen könnte. O. gallerucae lokalisiert die Wirtseier auf Ulmen, indem sie sich zu Sequiterpenoiden hin orientiert, die eine Schlüsselfunktion bei der Anlockung dieser Parasitoide haben und in größerer Menge von induzierten Ulmen abgegeben werden. Diese Sesquiterpenoide können auch in Anwesenheit eines Hintergrundduftes von unbefallenen Ulmen wahrgenommen werden. Im Gegensatz dazu beeinflusst ein Hintergrundduft, welcher zu größeren Anteilen aus grünen Blattdüften besteht, die Wirtssuche dieser Parasitoidenart negativ. Der Wissensstand über die molekular-genetischen Reaktionen von Bäumen auf Insekten Eiablage ist sehr gering. Daher wurde eine EST (Expressed Sequence Tag), Datenbank aus Ulmenblättern nach Befall (Fraß, Eier) durch den Ulmenblattkäfer X. luteola generiert. Diese Datenbank besteht aus 361.196 ESTs, die zu 52.823 spezifischen Transkripten zusammengefasst sind. Durch vergleichende in silico Analysen von hunderten von Gentranskripten wurden Unterschiede im Transkriptommuster von Ulmenblättern nach den verschiedenen Behandlungen aufgedeckt. Zum ersten Mal wurde hier für eine Baumart demonstriert, dass Insekteneier Veränderungen in Transkriptraten von Genen aus dem Primär- sowie Sekundärstoffwechsel auslösen können. In einem Übersichtsartikel wurden morphologische, chemische und molekulare Aspekte der Ulmenverteidigung zusammengefasst. Dieser Übersichtsartikel demonstriert, wie wenig bisher über Metabolite und Gene bekannt ist, welche bei der Verteidigung von Ulmen eine Rolle spielen, obwohl das Interesse an Ulmen nach ihrer massiven Vernichtung durch die Holländische Ulmenkrankheit wieder zunimmt. Es besteht weiterer Forschungsbedarf, um tiefere Einblicke in die komplexen Verteidigungsmechanismen von Ulmen gegen biotische Stressoren zu erhalten und um diese als ein wertvolles Werkzeug bei der nachhaltigen Schädlingsbekämpfung verwenden zu können.