An Epidemiologic Study of Canine Echinococcosis and Livestock Hydatidosis in the Sudan

Abstract

Echinococcus granulosus infections are a major public health problem in livestock-raising regions worldwide. Cystic echinococcosis is endemic in some areas of the Sudan, nevertheless, its presence in other parts of the country is basically unknown. In this project, a retrospective cross-sectional study was conducted to update the CE prevalence and to investigate epidemiological factors associated with the infection in sheep, goats, cattle and camels slaughtered at urban and rural abattoirs of five regions in the Sudan (Khartoum, Wad Madani, Tamboul, Elobeid and Senga). A total of 1,991 domestic ruminants (535 sheep, 291 goats, 735 cattle, 430 camels) were examined for the presence of E. granulosus hydatid cysts in the period from July 2011 to January 2012. The prevalence of cystic echinococcosis (CE) was 25.3% (109/430, 95% CI 21.30-29.74%) in camels, 1.4% (11/735, 95% CI 0.74-2.67%) in cattle, 0.3% in sheep (2/535, 95% CI 0.04-1.34%) and 0.3% (1/291, 95% CI 0.00-1.90%) in goats. 92.7% , 2.7% and 4.6% of the camels were found infected only in the lungs, only in the liver or in both, liver and lungs, respectively. Overall, 256 hydatid cysts were collected from a total of 109 infected camels. 121 (47.3%) were fertile, 50 (19.5%) sterile and 53(20.7%) calcified and the highest percentage of fertile cysts was recorded in the lungs. Hydatid cyst prevalence was significantly higher in older and female camels. Of 17 cysts recovered from infected cows, 12 (70.6%) were fertile, 2 (11.8%) sterile and 1(5.9%) calcified and cyst prevalence was significantly higher in female cattle. Molecular analysis of both sub-multiplex PCR (Sub-mPCR) and sequencing of the mitochondrial marker coxI performed on cyst material from 62 camels and 7 cattle demonstrated that 92.7% of the study animals were infected with E. canadensis (G6) and 2.9% with E. ortleppi (G5), while 4.3% of the isolates could not be genotyped. Another emphasis of this thesis was the assessment of the prevalence of canine echinococcosis and potential risk factors associated with the acquisition of the disease in owned dogs. Between July 2011 and January 2012, a cross-sectional survey was conducted in the same areas where the status of hydatidosis in slaughtered animals was determined. Fecal samples from 143 dogs (63 domestic and 80 stray dogs) were examined for E. granulosus infection by direct microscopic examination after combined flotation and sedimentation method followed by multiplex PCR of mitochondrial genes for positive taeniid eggs samples. The combined flotation and sedimentation technique revealed taeniid eggs in the fecal samples of 33 dogs (23.1%, 95% CI: 16.4-30.9%). Multiplex PCR revealed that 13 out of 143 dogs examined in different sites in the Sudan were infected with E. granulosus and 3 from those 13 had co-infection with E. granulosus and Taenia spp.. 8 household (12.7 %) and 5 (6.25 %) stray dogs were infected with E. granulosus corresponding to a total prevalence of 9.1% (95% CI: 4.9-15%). Since no studies have been conducted so far in the Sudan to evaluate the risk factors related with canine echinococcosis, the present survey focused on investigating these potential factors in owned dogs based on responses to a questionnaire administrated to dog owners. Significant risk factor for a copro-positive owned dog was associated only with de-worming. High proportions of E. granulosus were recorded in younger, male, guarding and pet dogs. Higher prevalences of canine echinococcosis were also detected in free roaming dogs and dogs that were kept outside houses and fed on raw meat.

Echinococcus granulosus-Infektionen sind ein großes Problem der öffentlichen Gesundheit in Viehzuchtregionen weltweit. Die zystische Echinokokkose ist endemisch in einigen Gebieten des Sudan, während die mögliche Verbreitung in anderen Teilen des Landes im Grunde unbekannt ist.orlagen, in denen Risikofaktoren für die Infektion von Hunden mit Echinokokken ermittelt wurden, konzentrierte sich die vorliegende Studie auf die Identifizierung potenzieller Risikofaktoren bei gehaltenen Hunden, die mit Hilfe eines Fragebogens ermittelt wurden, mit dem Hundebesitzer befragt wurden. Als statistisch signifikanter Risikofaktor für einen in der koproskopischen Untersuchung positiven gehaltenen Hund wurde nur die Entwurmung ermittelt. Hohe Anteile von E. granulosus-Infektionen wurden bei jüngeren, männlichen Hunden, Wachhunden und als Haustieren gehaltenen Hunden gefunden. Darüber hinaus fanden sich höhere Prävalenzen bei streunenden Hunden und solchen, die außerhalb von Häusern gehalten wurden und mit rohem Fleisch gefüttert worden waren. Im Rahmen dieser Arbeit wurde eine retrospektive Querschnittstudie durchgeführt, um aktuelle Daten zur CE-Prävalenz zu erhalten und Faktoren, die mit der Infektion bei Schafen, Ziegen, Rinder und Kamele assoziiert sind, in städtischen und ländlichen Schlachthöfen in fünf Regionen im Sudan (Khartum, Wad Madani, Tamboul, Elobeid und Senga) zu ermitteln. Insgesamt wurden 1991 Hauswiederkäuer (535 Schafe, 291 Ziegen, 735 Rinder, 430 Kamele) auf das Vorhandensein von E. granulosus-Zysten in der Zeit von Juli 2011 bis Januar 2012 untersucht. Die Prävalenz der zystischen Echinokokkose betrug 25,3 % (109/430, 95% CI 21,30-29,74%) bei Kamelen, 1,4% (11/735, 95% CI 0,74 - 2,67%) bei Rindern, 0,3% bei Schafen (2/535, 95% CI 0,04 - 1,34 %) und 0,3% (1/291, 95% CI 0,00 - 1,90%) bei Ziegen. Bei 92,7%der Kamele fanden sich Zysten nur in der Lunge, bei 2,7% nur in der Leber und bei und bei 4,6% in beiden Organen, Leber und Lunge. Insgesamt wurden 256 Zysten von 109 infizierten Kamelen gesammelt. Von den Zysten waren 121 (47,3%) fertil, 50 (19,5%) steril und 53 (20,7%) verkalkt. Der höchste Prozentsatz an fertilen Zysten fand sich in den Lungen der Kamele. Die Prävalenz war bei älteren und bei weiblichen Kamelen deutlich erhöht. Von 17 Zysten, die aus infizierten Kühen gewonnen worden waren, erwiesen sich 12 (70,6%) als fruchtbar, 2 (11,8%) waren steril und eine (5,9%) war verkalkt. Die Prävalenz war bei weiblichen Rindern deutlich höher als bei männlichen Tieren. Eine molekulare Typisierung durch Sub-Multiplex PCR (Sub-mPCR) und Sequenzierung des mitochondrialen Markers Cox I an Zystenmaterial aus 62 Kamelen und 7 Rinder zeigte, dass 92,7% der Tiere mit E. canadensis (G6) und 2,9% mit E. ortleppi (G5) infiziert waren. 4,3% der Isolate ließen sich nicht genotypisieren. Ein weiterer Schwerpunkt der Arbeit war die Schätzung der Prävalenz der Echinokokkose bei Hunden und die Ermittlung potenzieller Risikofaktoren für die Infektion mit dem Parasiten durch gehaltene und streunende Hunde. Zwischen Juli 2011 und Januar 2012 wurde eine Querschnitterhebung in den gleichen Bereichen durchgeführt, in denen der Status der Hydatidose bei den geschlachteten Tieren erhoben worden war. Kotproben von 143 Hunden (63 gehaltene und 80 streunende Hunde) wurden auf eine Infektion mit E. granulosus durch direkte mikroskopische Untersuchung nach kombinierter Flotation und Sedimentation untersucht, gefolgt von einer Multiplex-PCR mit Zielsequenzen in mitochondrialen Genen bei Proben, die Eier vom Taenien-Typ enthielten. Mit der kombinierten Flotation und Sedimentationstechnik fanden sich Eier vom Taenien-Typ in Kotproben von 33 Hunden (23,1%, 95% CI: 16,4-30,9%). Die Multiplex-PCR ergab, dass 13 von 143 Hunden, die an verschiedenen Standorten im Sudan beprobt worden waren, mit E. granulosus infiziert waren und 3 von denen 13 eine Ko-Infektion von E. granulosus und Taenia spp. aufwiesen. 8 (12,7%) gehaltene und 5 (6,25%) streunende Hunde waren mit E. granulosus infiziert. Das entsprach einer Gesamtprävalenz von 9,1% (95% CI: 4.9-15%). Da im Sudan bisher keine Studien vorlagen, in denen Risikofaktoren für die Infektion von Hunden mit Echinokokken ermittelt wurden, konzentrierte sich die vorliegende Studie auf die Identifizierung potenzieller Risikofaktoren bei gehaltenen Hunden, die mit Hilfe eines Fragebogens ermittelt wurden, mit dem Hundebesitzer befragt wurden. Als statistisch signifikanter Risikofaktor für einen in der koproskopischen Untersuchung positiven gehaltenen Hund wurde nur die Entwurmung ermittelt. Hohe Anteile von E. granulosus-Infektionen wurden bei jüngeren, männlichen Hunden, Wachhunden und als Haustieren gehaltenen Hunden gefunden. Darüber hinaus fanden sich höhere Prävalenzen bei streunenden Hunden und solchen, die außerhalb von Häusern gehalten wurden und mit rohem Fleisch gefüttert worden waren.