Reward expectations in honeybees

Abstract

In this work, I asked whether and how honeybees (Apis mellifera) adjust their behaviour in relation to their past experience with reward variations. First, I performed a series of experiments with free-flying bees under conditions closely mimicking a natural foraging situation (Chapters 1 and 2). Next, I performed a series of laboratory experiments focused on a honeybee's proboscis extension response (PER) (Chapters 3 and 4). In all these experiments, I used the same general approach: First, I offered bees with increasing, decreasing or constant reward levels, and then recorded their subsequent behaviour in the absence of reward. I found that foraging bees learn both the sign and magnitude of reward variations. This form of learning is manifested through several measures of the bees’ 'eagerness' to search for food. For example, bees that experience increasing rewards across foraging excursions subsequently search for food during longer periods, when compared to bees that experience either decreasing or constant rewards. This type of behavioural adjustments can not be accounted for by classical and/or operant associations between the reward and its related predicting signals or by the bees' energy balance during foraging. In the laboratory, I also found that harnessed bees learn that the level of reward increases or decreases over time. This form of learning is manifested through measures of a bee’s PER. Such response allows bees gathering sugar solution, and is reflexively elicited when gustatory receptors of the antennae, proboscis and tarsi are stimulated with sugar solution. Bees that experience increasing rewards across feeding events subsequently extend their proboscis earlier and during longer periods in response to sucrose and/or mechanical stimulation of the antennae, in comparison to bees that experience either decreasing or constant rewards. Furthermore, this form of learning can be side-specific, in that bees show short- and long-term side differences in the reaction-time of their PER depending on past side-specific variations in the reward level. These side- specific behavioural adjustments involve an interplay between gustatory and mechanosensory input, and correlate well with the activity of muscles responsible for controlling the movements of the proboscis. I discuss these results in the context of the formation of reward memories and expectations of reward, individual and collective foraging strategies, and further approaches to the study of the neural substrates underlying memories on specific properties of reward.

In der vorliegenden Arbeit untersuchte ich, ob und wie Honigbienen (Apis mellifera) ihr Futtersammelverhalten in Bezug auf ihre Erfahrungen mit variierenden Belohnungen anpassen. Zuerst führte ich eine Reihe von Experimenten mit frei fliegenden Bienen unter ähnlichen Konditionen wie bei der natürlichen Futtersuche (Kapitel 1 und 2) und danach Laborexperimente zum Rüsselstreckreflexe (PER, Proboscis Extension Response) der Honigbienen durch (Kapitel 3 und 4). Allen diesen Experimenten liegt die gleiche Herangehensweise zu Grunde: Zunächst bot ich den Bienen Belohnungen in Form von steigenden, sinkenden oder konstanten Futtermengen an und nahm dann ihr Verhalten in Abwesenheit einer Belohnung auf. Ich fand heraus, dass Sammelbienen sowohl das Vorzeichen (d.h. die Zu- oder Abnahme) als auch die Stärke der Variation von Belohnungen lernen. Diese Form des Lernens zeigt sich durch verschiedene Messungen des „Eifers“ der Bienen bei der Futtersuche. So suchen zum Beispiel Bienen, die während der Futtersuche zunehmende Belohnungsmengen erhalten, anschließend länger nach Futter als Bienen, die während der Futtersuche Erfahrungen mit entweder abnehmenden oder konstanten Belohnungen sammeln. Diese Art der Verhaltensanpassung kann weder durch die klassische und/oder operante Assoziation zwischen der Belohnung und dem Signal, das mit der Belohnung verbunden ist und ihr vorausgeht, noch durch die Energiebilanz während der Futtersuche erklärt werden. Meine Untersuchungen im Labor zeigten, dass auch in Röhrchen eingespannte Bienen lernen, ob das Belohnungsniveau im Verlauf der Zeit zu- oder abnimmt. Diese Art des Lernens offenbart sich durch Messungen des Rüsselstreckreflexes der Bienen. Das Ausstrecken des Rüssels ermöglicht den Bienen, Zuckerlösung zu sammeln und wird als Verhaltensantwort reflexiv ausgelöst, wenn Geschmacksrezeptoren der Antennen, des Saugrüssels und der Tarsi durch Zuckerlösung stimuliert werden. Bienen, die während der Fütterungen mit steigenden Belohnungen Erfahrungen sammeln, strecken nachfolgend als Verhaltensantwort auf die Stimulation mit Saccharose und/oder eine mechanische Stimulation der Antennen ihren Rüssel früher und länger aus als Bienen, die während der Fütterungen Belohnungen sinkender oder konstanter Quantität erhalten. Des Weiteren kann diese Form des Lernens insofern seitenspezifisch sein, dass Bienen kurz- und langfristige Unterschiede in der PER-Reaktionszeit bis zum Ausstrecken des Rüssels als Verhaltensantwort auf einen Reiz, in Abhängigkeit von vorherigen seitenspezifischen Variationen in der Belohnungsphase, zeigen. Diese seitenspezifischen Verhaltensanpassungen umfassen ein Zusammenspiel zwischen gustatorischen und mechanosensorischen Eingängen und korrelieren positiv mit der Aktivität der für das Ausstrecken des Rüssels verantwortlichen Muskeln. Ich diskutiere diese Ergebnisse im Zusammenhang mit der Bildung von Erinnerungen an und Erwartungen von Belohnungen, individuellen und kollektiven Strategien bei der Futtersuche und weiteren Ansätzen zur Erforschung der neuronalen Grundlagen, die für das Erinnern an bestimmte Eigenschaften von Belohnungen eine wichtige Rolle spielen.