Spotlight on fish: The biological impacts of artificial light at night

Abstract

Light is fundamental for the existence of flora and fauna on earth. It serves not only as a source of energy but also as a source of information to organisms that drives daily and seasonal biological cycles. The natural alteration and length of day and night sets the internal clock of organisms and ensures that behavioural patterns and physical processes are synchronized with time of day and season. Recent decades have seen a profound transformation of nightscapes, with an increasing proportion of the Earth‘s surface being illuminated at night. This substantial transformation demonstrates a pressing need to understand the negative effects of artificial light at night (ALAN), commonly referred to as “light pollution”, on biological processes. However, major knowledge gaps remain, in particular the ecological impact of light pollution, targeting animal populations or even whole ecosystems. Historically, research on this topic focused on humans and terrestrial organisms. But also aquatic ecosystems can be strongly influenced by light pollution. In fish, many traits underlie either daily or seasonal rhythms. ALAN can interfere with all these rhythmical, light controlled processes by diminishing the distinction between day and night. In fish both, the retina and the pineal organ possess circadian oscillators that integrate photoperiodic information and translate it into hormonal signals. However, for most fish it seems to be mainly the pineal organ that receives light signals, translate it to melatonin signals in a rhythmical manner and can therefore act as messenger for other parts of the organism. The melatonin output is high at night and low during the day with intermediate levels during twilight, but also season modulates this rhythm. Hence the melatonin rhythm reflects the current photoperiod and provides the fish with information about daily and calendar time. Light at night can suppress the nocturnal rise in melatonin and consequently may influence processes that are based on this rhythm including seasonal processes like reproduction. The aim of this study was to evaluate the effect of low intensity ALAN on the melatonin rhythm, stress response (cortisol) and reproductive parameters of two of the most abundant fish species in European freshwaters. In laboratory experiments European perch (Perca fluviatilis) and roach (Rutilus rutilus) were exposed to four different light intensities during the night, 0 lx (control), 1 lx (potential light level in urban waters), 10 lx (street lighting at night) and 100 lx (positive control, strong streetlight). Melatonin and cortisol concentrations were measured from water samples of the fish tanks every three hours during a 24 hour period. Gene expression of gonadotropins luteinizing hormone and follicle stimulating hormone, important reproductive hormones, were determined from pituitary tissue excised after water sampling. In a second experiment the influence of different light qualities (blue, green, red) on melatonin rhythm and gene expression of gonadotropins was studied, to examine the spectral sensitivity of the circadian axis in both species. The laboratory studies revealed that the melatonin rhythm is suppressed in both species already by the lowest intensity of white light. In the control treatment the expected rhythm of high levels in the night and low levels during the day could be observed. At all tested light intensities nocturnal melatonin concentrations were significantly lowered. However, whereas in roach all treatments lowered the concentrations similarly, with no differences between night and day levels, melatonin levels of perch in the 1 lx treatment exhibited a noticeable increase during the night. These results suggest, that for perch, the threshold light intensity for melatonin suppression must lower than 1 lx. Roach are presumably even more sensitive. Concerning different light colours at night, results were similar. In perch and roach, all three light colours suppressed nocturnal melatonin concentration in comparison with the control treatment. In roach no differences in the effect of colour treatments were found. In perch however, blue light was less effective in suppressing nocturnal melatonin levels. The assumption, that roach is more sensitive to nocturnal light appears to be confirmed by the results. Cortisol levels, on the other hand, were not affected by any of the treatments in perch, suggesting, that light pollution represents no additional stressor. Gene expression of gonadotropins was only effected in perch in the experiment with different light intensities. This experiment was conducted under simulated photoperiod resembling October light conditions. The experiment with different light colours and perch was conducted under September light conditions and the experiments with roach were carried out under December conditions. ALAN during September and December had no effect on the reproduction of the experimental fish, suggesting the existence of a photo-labile phase, where reproduction of fish is particularly sensitive to ALAN. However, laboratory experiments cannot fully display natural environments. To attribute above mentioned impacts to the presence of ALAN, temperature was kept constant in all experiment. However, temperature is an important cue for the timing of reproductive events. Therefore an additional experiment was conducted under natural conditions in the field. Perch and roach were exposed to street light or natural (control) conditions in a net cage for four weeks in August/September. Concentrations of melatonin and sex steroids (17ß-estradiol and 11-ketotestosterone) were determined from blood samples and gene expression of gonadotropins was measured from pituitary tissue. Levels of sex steroids and gene expression of gonadotropins was significantly reduced in the light treatment. The onset of the reproductive phase in perch as well as in roach is around August, when the experiment took place. This is in accordance to studies in other species, where a photo-labile phase was found around the onset of the reproductive phase. Thus it is most likely, that discrepancies in the effects of ALAN on reproduction between laboratory and field experiment are related to temperature and season. In conclusion, light pollution has a great potential to impact biological rhythms of fish. The suppression of the melatonin rhythm can yield several adverse effects that are not studied so far. Impacts on the immune system, growth and development as well as behavioural traits can influence not only individuals but whole populations. Impacts on reproduction and species specific differences in sensitivitiy to ALAN may cause unnatural shifts of biological niches, affect predator prey relationships and influence species communities and whole ecosystems.

Licht ist eine elementare Voraussetzung für die Existenz des Lebens. Es dient nicht nur als Energiequelle, sondern stellt auch eine wichtige Information für Lebewesen dar, mit der circadiane und saisonale Rhythmen gesteuert werden. Der natürliche Wechsel und die Länge von Tag und Nacht stellt die innere Uhr und sorgt dafür, dass Verhaltensweisen und physiologische Prozesse mit der Tages- und Jahreszeit synchronisiert werden. Die letzten Jahrzehnte zeichneten sich durch eine tiefgreifende Veränderung der Nachtlandschaft aus, da ein zunehmender Teil der Erdoberfläche in der Nacht künstlich beleuchtet wird. Wissensdefizite gibt es vor allem bezüglich der ökologischen Auswirkungen auf aquatische Ökosysteme, die oft stark von künstlichem Licht beeinflusst sind. Bei Fischen unterliegen die meisten Vorgänge einer tages- oder jahreszeitlichen Rhythmik. Künstliches Licht in der Nacht kann in diese Vorgänge eingreifen, indem es die Grenze zwischen Tag und Nacht verwischt. Bei Fischen ist es hauptsächlich das Pinealorgan im Gehirn, das Lichtsignale in rhythmische Hormonsignale umwandelt und sie dem Blutkreislauf zuführt. Das betreffende Hormon, Melatonin, wird hauptsächlich in der Nacht produziert, am Tage sind die Konzentrationen gering. Auf diese Weise reflektiert der Melatoninrhythmus immer die vorherrschende Photoperiode und versorgt den Fisch konstant mit Informationen über die Tages- und Jahreszeit. Licht in der Nacht unterdrückt den nächtlichen Anstieg des Melatoninspiegels und kann somit Prozesse beeinflussen, die diesem Rhythmus folgen, unter anderem auch saisonale Prozesse wie die Fortpflanzung. Ziel dieser Arbeit war es, die Auswirkungen von künstlichem Licht in der Nacht auf den Melatoninrhythmus, die Stressantwort (Cortisol) und Parameter der Fortpflanzung von zwei in europäischen Gewässern weit verbreiteten Fischarten zu bewerten. In Laborversuchen wurden hierzu Flussbarsche (Perca fluviatilis) und Plötzen (Rutilus rutilus) vier verschiedenen nächtlichen Lichtintensitäten ausgesetzt, 0 lx (Kontrolle), 1 lx (potenzielle Lichtverschmutzung in urbanen Gewässern), 10 lx (nächtliche Straßenbeleuchtung) und 100 lx (Positivkontrolle, starke Straßenbeleuchtung). Die Melatonin- und Cortisolkonzentrationen wurden aus Wasserproben bestimmt, die über einen Zeitraum von 24 Stunden alle drei Stunden aus den Fischbecken entnommen wurden. Die Genexpressionsraten zweier wichtiger Fortpflanzungshormone, der sogenannten Gonadotropine (follikelstimulierendes Hormon und luteinisierendes Hormon), wurden mittels qPCR aus dem Hypophysengewebe der Fische bestimmt. In einem weiteren Experiment wurde der Einfluss von verschiedenen Lichtfarben (blau, grün, rot) geringer Lichtintensitäten in der Nacht auf den Melatonin- und Cortisolrhythmus und die Genexpressionsrate der Gonadotropine untersucht. Dies hatte zum Ziel, die spektrale Empfindlichkeit der biologischen Rhythmen für beide Arten zu ermitteln. Die Laborstudien ergaben, dass der Melatoninrhythmus bei Barsch und Plötze bereits bei der geringsten Intensität weißen Lichts unterdrückt wird. Bei allen getesteten Lichtintensitäten war die nächtliche Melatoninkonzentration im Haltungswasser der Fische signifikant reduziert. Bei Barschen und Plötzen der 1 lux-Behandlungsgruppe konnte jedoch ein sichtbarer Anstieg der nächtlichen Melatoninkonzentration beobachtet werden. Diese Ergebnisse weisen darauf hin, dass der Schwellenwert der Melatoninsuppression für diese Spezies unter einem Lux liegen muss. Die nächtliche Beleuchtung mit Licht unterschiedlicher Wellenlängen führte zu ähnlichen Ergebnissen. Sowohl beim Barsch, als auch bei der Plötze wurde die Melatoninproduktion von allen drei Lichtfarben im Vergleich zur Kontrollgruppe unterdrückt. Bei der Plötze konnte dabei kein Einfluss der Lichtfarbe festgestellt werden, beim Barsch hingegen war die nächtliche Melatoninsuppression bei blauem Licht signifikant geringer ausgeprägt. Demnach scheint der biologische Rhythmus von Plötzen empfindlicher auf künstliches Licht in der Nacht zu reagieren, als der von Barschen. Die Cortisolkonzentrationen wurden bei Barschen von keiner der nächtlichen Lichtbehandlungen beeinflusst. Lichtverschmutzung stellt demnach keinen messbaren Stressor dar. Die Genexpressionsraten der Gonadotropine wurden nur beim Barsch im Lichtintensitäts-Experiment unterdrückt. Dieses Experiment wurde mit einer Photoperiode durchgeführt, die die natürlichen Lichtbedingungen im Oktober simuliert. Künstliches Licht in der Nacht im simulierten September und Dezember hatte keinen Einfluss auf die getesteten Reproduktionsparameter. Diese Ergebnisse legen die Existenz einer photolabilen Phase nahe, in der die Reproduktion von Fischen besonders sensitiv auf Licht in der Nacht reagiert. Laborexperimente bilden die natürliche Umgebung jedoch meist nicht ausreichend ab. Um die oben genannten Effekte auf das Licht zurückzuführen, wurde zum Beispiel die Temperatur in diesen Experimenten konstant gehalten. Die Temperatur ist jedoch ebenfalls ein wichtiger Parameter für die zeitliche Regulierung von Fortpflanzungsereignissen. Aus diesem Grund wurden weitere Untersuchungen in Form von Freilandexperimenten durchgeführt, bei denen Barsche und Plötzen 4 Wochen lang während der Monate August und September in Netzkäfigen gehalten wurden. Ein Teil der Versuchsfische wurde dabei nachts jeweils künstlicher Straßenbeleuchtung ausgesetzt, die Kontrollgruppe hingegen unter natürlichen Verhältnissen gehalten. Die Konzentrationen von Melatonin und den Sexualsteroiden 17ß-Estradiol und 11-Ketotestosteron wurden aus dem Blut und die Genexpressionrate der Gonadotropine aus dem Hypophysengewebe der Fische bestimmt. Die Sexualsteroid- Konzentrationen und die Expression der Gonadotropine waren bei den in der Nacht künstlich beleuchteten Fischen signifikant herabgesetzt. Bei Barsch und Plötze beginnt die Vorbereitungsphase der Reproduktion üblicherweise im August. Die Ergebnisse dieses Experiments entsprechen Studien mit anderen Fischarten, bei denen eine photolabile Phase zu Beginn der Fortpflanzungsperiode nachgewiesen wurde. Daher ist es sehr wahrscheinlich, dass Diskrepanzen zwischen Labor- und Feldexperimenten mit den unterschiedlichen Temperaturbedingungen während der Versuchszeit zusammenhängen. Zusammenfassend ist festzustellen, dass Lichtverschmutzung sehr wahrscheinlich biologische Rhythmen von Fischen beeinflusst. Die Unterdrückung des Melatoninrhythmus kann dabei verschiedenste negative Auswirkungen haben, die bis jetzt noch nicht ausreichend untersucht sind. So könnten Auswirkungen auf Immunsystem, Wachstum und Entwicklung, aber auch auf Verhaltensweisen, nicht nur einzelne Fische, sondern ganze Populationen beeinflussen. Potentielle artspezifische Unterschiede in der Empfindlichkeit gegenüber künstlichem Licht in der Nacht und die damit einhergehenden Auswirkungen auf die Reproduktionsbiologie der Fische könnten zu Verlagerungen von biologischen Nischen führen, Räuber-Beute-Beziehungen beeinflussen und sich auf Artgemeinschaften und ganze Ökosysteme auswirken.