Associative plasticity and context modulation in GABAergic feedback neurons of the mushroom body output in the honeybee (Apis mellifera)

Abstract

Using a combined visual and olfactory paradigm, adopted from Gerber & Smith (1998), honeybees (Apis mellifera) were trained to discriminate between a rewarded and a non-rewarded set of compounds. At the same time, multiple feedback neurons of the protocerebral-calycal tract (PCT) of the bee brain were recorded in the extracellular space in order to study associative plasticity, visual context modulation of olfactory processing, and attention- related stimulus selection processes. Chapter I – Honeybees were trained to discriminate a rewarded compound stimulus, consisting of a color and an odor, from a non-rewarded compound. Recordings lasted over three days, on which training and retention tests were performed. During retention tests, subsets of the recorded PCT neurons established associative plasticity to the odor and color stimuli in discrete time windows, indicating consecutive consolidation processes of novel and familiar stimulus combination. Associative plasticity was expressed by an antagonistic rate code that correlated with the bees’ ability to discriminate behaviorally between the stimuli. The functional implications of the findings for the inhibitory local and recurrent feedback loop of PCT neurons are discussed in the frame of experience-dependent memory storage and the preparation of appropriate motor responses. Chapter II – Visual modulation of olfactory processing was studied using the same behavioral paradigm. Upon stimulus selection, when the bees extended their probosces during retention tests, strong inter-modal interaction effects of odor responses and reward expectancy were evident. Modulation was both facilitating and suppressing depending on the learned value of the visual context stimulus. These results provide a physiological basis for the context- specific behavioral effects described in the litertaure. Chapter III – Enhanced local field potential (LFP) power in the frequency band between 1-25 Hz has been identified during training following both CS+ and CS- color onset. This signal might reflect global attention and sets the animal in a state ready to prepare and execute a motor response. Additionally, during compound training, phase-locking between PCT spikes and the enhanced LFP signal was detected in learner bees only, and might thus be regarded as a prerequisite to successfully encode a visual context cue as reward predicting.

Unter Verwendung eines kombinierten visuellen und olfaktorischen Paradigmas, adaptiert von Gerber & Smith (1998) wurden Honigbienen (Apis mellifera) trainiert, ein belohntes Stimuluspaar von einem unbelohnten zu unterscheiden. Zur gleichen Zeit wurden multiple Rückkopplungsneurone vom Protocerebral- calycal Trakt (PCT) aus dem Bienengehirn extrazellulär abgeleitet. Ziel war die Untersuchung assoziativer Plastizität, visueller Kontextmodulation olfaktorischer Prozessierung, sowie aufmerksamkeitsbezogener Stimulus Selektion. Kapitel I – Honigbienen wurden darauf trainiert, ein belohntes Stimuluspaar, bestehend aus einer Farbe und einem Duft, von einem unbelohnten Paar zu unterscheiden. Extrazelluläre Ableitungen wurden über maximal drei Tage hinweg durchgeführt. An jedem Tag wurde trainiert und getestet. Während der Tests entwickelten Subgruppen der PCT Neurone assoziative Plastizität zu Duft und Farbe in spezifischen Zeitfenstern, was auf sequentielle Konsolidierungsprozesse von neuen und bereits bekannten Stimuluskombinationen schließen lässt. Assoziative Plastizität wurde durch antagonistische Ratenkodierung ausgedrückt, welche mit der Fähigkeit des Tieres, die Stimuli zu unterscheiden, korrelierte. Die funktionalen Implikationen der Befunde für den lokalen und rekurrenten Pfad der PCT Neurone werden im Rahmen erfahrungsabhängiger Gedächtnisspeicherung und der Vorbereitung einer geeigneten Verhaltensantwort diskutiert. Kapitel II – Unter Verwendung desselben Paradigmas wurde visuelle Modulation olfaktorischer Prozessierung untersucht. Während einer Verhaltensantwort im Test wurden starke intermodale Interaktionseffekte der neuronalen Antwort auf den Duft und während der Belohnungserwartung deutlich. Modulation drückte sich sowohl in einer Verstärkung, als auch in einer Abschwächung der neuronalen Duftantworten aus, abhängig von der gelernten Wertigkeit des visuellen Kontextstimulus. Diese Befunde stellen eine physiologische Basis für die in der Literatur beschriebenen Kontext spezifischen Verhaltenseffekte dar. Kapitel III – Ein verstärktes lokales Feldpotential im Frequenzbereich zwischen 1-25 Hz wurde während des Trainings jeweils zu Beginn des belohnten und des nicht belohnten Farbreizes identifiziert. Dieses Signal bildet möglicherweise ein neuronales Korrelat zur visuellen Aufmerksamkeit, welches das Tier in einen Zustand versetzt, in dem es eine zielgerichtete Verhaltensantwort vorbereiten und ausführen kann. Zusätzlich wurde während des Kombinationslernens gefunden, dass die Aktionspotentiale jeweils in einer bestimmten Phase der Oszillation feuern. Dieser Befund bezieht sich ausschließlich auf Bienen, die die Stimuluskombinationen erfolgreich lernten. Dieser neuronale Befund wird daher als mögliche Bedingung für das erfolgreiche Erlernen von visuellen Kontextreizen diskutiert.