Systematics and floral ecology of Nasa (Loasaceae subfam. Loasoideae) and its allies

Abstract

This dissertation consists of seven manuscripts that are either published in, submitted to or in preparation to be submitted to international, peer-reviewed journals. Accordingly, the Chapters 2 to 8 are structured as journal articles, each containing a separate introduction as well as sections for materials and methods, results and discussion. For reasons of clarity and to avoid redundancies, the references cited are listed together following Chapter 9. Data, not necessarily needed for the understanding of the single chapters (e.g. lists of specimens examined, vouchers and supplementary data), are provided in the appendix at the end of this work. The Chapters 2 to 4 are dedicated to the systematics of Nasa and its infrageneric groups. Two larger species groups are revised (Chapters 2 and 4) and additionally, two new species are described as new to science (Chapter 3). Chapters 2 to 4 are ordered chronologically, according to the date of their publication. The findings of these chapters are based on a comprehensive revision of all herbarium material available from herbaria worldwide, copious own collections (or by the coauthors) and on observations made on living plants either during field trips or on cultivars in the greenhouse. For each taxon, a formal description, including notes on the ecology and distribution, is given. Distribution maps are provided and each taxon is illustrated by a line drawing. The Nasa poissoniana (Urb. & Gilg) Weigend group is revised in Chapter 2. This group has been retrieved by earlier molecular findings and represents a monophyletic group of herbaceous, short lived species of Nasa with a distribution focussed on the south of Peru. One species, Nasa raimondii (Standl. & F.A.Barkley) Weigend, formerly placed in the N. stuebeliana (Urb. & Gilg) Weigend group (Weigend & Rodríguez, 2003), is transferred into the N. poissoniana group due to recent molecular findings (Weigend & Gottschling, 2006). A new subspecies of N. poissoniana, N. poissoniana subsp. glandulifera T.Henning & Weigend from North Peru, is defined based on consistent morphological differences and geographical vicariance. Coincidentally, two collections of a new species, obviously belonging to the N. poissoniana group, came to our knowledge shortly after the revision (Chapter 2) of the group hasbeen published. This new species (N. urubambensis T.Henning & Weigend) is, togetherwith the new N. sanchezii T.Henning & Weigend, taxonomically treated in Chapter 3. The affinities of both species are discussed with a particular focus on the new extent of the N. poissoniana group. The species rich and diverse Nasa ranunculifolia group is revised in Chapter 4. Two species, N. basilica T.Henning, E.Rodr. & Weigend and N. tulipadiaboli T.Henning, E.Rodr. & Weigend, are described as new to science. The new circumscription of a variable and widely distributed taxon, formerly divided into four species [N. ranunculifolia (Kunth) Weigend, N. macrantha (Urb. & Gilg) Weigend, N. cymbopetala (Urb. & Gilg) Weigend and N. macrorrhiza (Urb. & Gilg) Weigend] became necessary in the light of the evaluation of all herbarium material assigned to either of these names and the observations made in the field. A subspecies concept has been adopted to take account of the rather gradual morphological differences and the geographical vicariance of this tribe. Finally, N. ranunculifolia, N. macrantha, N. cymbopetala and N. macrorrhiza are united as subspecies under (oldest) N. ranunculifolia and an additional set of five subspecies has been described (subspp. pamparomasii T.Henning, E.Rodr. & Weigend, guzmangoensis T.Henning, E.Rodr. & Weigend, bolivarensis T.Henning, E.Rodr. & Weigend, patazensis T.Henning, E.Rodr. & Weigend and huanucoensis T.Henning, E.Rodr. & Weigend). A second, closely allied species, Nasa rugosa (Killip) Weigend, is reevaluated and subdivided into four still poorly documented, but clearly distinct subspecies (subspp. rugosa, llaqtacochaensis T.Henning, E.Rodr. & Weigend, gracilipes T.Henning, E.Rodr. & Weigend and pygmaea T.Henning, E.Rodr. & Weigend). The floral biology of Loasaceae subfam. Loasoideae, centered around the stamen movement, is substance of the Chapters 5 to 8. Chapter 5 attempts to classify the detailed pollination patterns observed within a broader theoretical framework, using data gained by field and greenhouse experiments. The interaction between these plants and their pollinators is exemplarily illustrated on Nasa macrothyrsa (Urb. & Gilg) Weigend pollinated by Neoxylocopa lachnea Moure 1951. Its significance is discussed in the context of the pollen presentation theory. The conclusions of Chapter 5 are the basis for a study on the cost/benefit ratio of the complex floral behaviour for the plants conducted in Chapter 6. A set of six species was chosen, representing different breeding systems and pollination syndromes, in order to reveal adaptations regarding these conditions and resulting shifts of floral traits. Two different lineages of Loasaceae subfam. Loasoideae (Nasa and Caiophora) were represented by three species each, to be able to detect possible phylogenetic constraints. Chapter 7 experimentally outlines the mechanisms of the stamen movement in terms of the optimization of the pollen presentation by pollen packaging. Several aspects of the control of the plant over the amount of pollen offered at a given time and the presence, absence or actual abundance of pollinators are analyzed. Data from eight species from four genera of Loasaceae subfam. Loasoideae are included in this study to achieve an insight, generally valid across the genera of the subfamily. Conversely to the commonalities in the mechanisms of the stamen movement determined in Chapter 7, Chapter 8 attempts to reveal differences in the detailed schedule of pollen presentation apart from the general process. The ability to perform a pollen presentation via a stamen movement is principally present in all genera of Loasoideae and can be predicted by the respective flower morphology. In turn, thigmonasty and minor differences in the detailed schedule of the pollen presentation can only be proved experimentally. All species available (45 species from 10 genera) are combarably treated with a standard experiment in this study (Chapter 8). The results were statistically tested and distinct patterns observed are discussed in the context of pollination syndrome, phylogenetic placement and minor aspects of specific adaptations of single lineages. In Chapter 9, a summary of the findings of the two main topics, systematics (Chapters 2 to 4) and floral ecology (Chapters 5 to 8), is provided. A comprehensive conclusion using all relevant findings of each aspect is given. The last paragraph of Chapter 9 furthermore tries to establish an explanatory background, linking these two themes, and it is discussed in how far they are mutually dependent. Finally, possible issues for future research are identified, which now can be addressed based on the results of the studies completed so far.

Nasa Weigend ist die größte Gattung innerhalb der größtenteils neotropischen Loasaceae (Cornales). Ihre Verbreitung erstreckt sich vor allem über die Anden Südamerikas mit einigen isolierten Arten die bis nach Zentralamerika reichen. Im Zentrum dieser Arbeit stehen zwei Aspekte, die zunächst separat in einzelnen Kapiteln bearbeitet werden und anschließend in einen funktionellen und evolutiven Zusammenhang gesetzt werden. Nach einer allgemeinen, themenübergreifenden Einleitung (Kapitel 1) beschäftigen sich die folgenden drei Kapitel(Kapitel 2-4) mit der α-Taxonomie der Gattung. Es werden zwei Artgruppen revidiert, deren Umfang dank eigener Aufsammlungen von mir und meinen Kollegen in den letzten Jahren deutlich wurde. Desweiteren werden zusätzlich zwei neue Arten beschrieben, die die morphologische Variabilität von Nasa zusätzlich erweitern und damit den Umfang derDiversität der Gattung abschließend definieren. Der zweite Teil der Arbeit besteht aus mehreren Studien zur Blütenbiologie von Nasa und anderen Gattungen der Loasaceae subfam. Loasoideae. Die Unterfamilie grenzt sich von den übrigen Vertretern der Loasaceae durch das Vorhandensein einer komplexen Blütenmorphologie ab, die einige funktionelle Besonderheiten aufweist. Unter Anderem zeigen die Pflanzen eine Bewegung der Staubblätter aus den kahnförmigen Petalen ins Blütenzentrum. Vor etwa 20 Jahren wurde entdeckt, dass diese Bewegung bei einigen Vertretern durch das Verhalten der Bestäuber ausgelöst werden kann während diese zur Nektaraufnahme bestimmte Blütenorgane bewegen (sog. Nektarschuppen). Die allgemeine Blütenmorphologie ließ vermuten, dass es sich dabei um ein eher weitverbreitetes Phänomen innerhalb der Loasoideae handeln könnte. Der Artenreichtum einiger Gattungen, allen voran Nasa, deutet wiederum an, dass die komplexe, funktionelle Blütenbiologie Teil einer erfolgreichen Reproduktionsstrategie ist und eine zentrale Rolle bei der Radiation einiger Gattungen in den südamerikanischen Anden gespielt haben könnte. Die beiden Themen werden zunächst separat bearbeitet, wobei die einzelnen Kapitel Beiträgen entsprechen, die bereits in Fachzeitschriften veröffentlicht wurden, bei diesen eingereicht sind oder in Kürze eingereicht werden. Dies ist den jeweiligen Fußnoten zu Beginn eines Kapitels zu entnehmen. Jedes Kapitel enthält dementsprechend eigene Abschnitte zur Einleitung, zu den Materialien und Methoden, Ergebnissen und eine Diskussion. Kapitel 9 diskutiert zusammenfassend die Ergebnisse der Kapitel 2-8 und stellt sie in einen gemeinsamen Zusammenhang. Diese Synopsis der Erkenntnisse aus der Systematik und Ökologie bildet den Abschluss der vorliegenden Arbeit, der folgende wissenschaftliche Fragestellungen zu Grunde lagen: 1\. Ist die Interaktion mit spezialisierten Bestäubern so eng wie frühere Studien implizieren? 2\. Welche regulatorischen Mechanismen liegen der autonomen und thigmonastischen Staubblattbewegung zu Grunde? 3\. Kann anhand bestehender Phylogenien und den Ergebnissen aus der vergleichenden Analyse der Staubblattbewegung erkannt werden, wann diese innerhalb der Loasaceae subfam. Loasoideae entstanden ist? 4\. Lassen sich unterschiedliche Merkmalsausprägungen der thigmonastischen Staub- blattbewegung feststellen und gibt es eine graduelle Zunahme der Komplexität, die sich phylogenetisch nachvollziehen lässt? 5\. Steht die komplexe Blütenbiologie und Interaktion mit den Bestäubern für die Pflanzen in einem günstigen Kosten-Nutzen Verhältnis und ist sie in jedem Fall lohnenswert? 6\. Kann ein sekundärer Verlust der Fähigkeit zur thigmonastischen Staubblatt- bewegung bestätigt werden, wie er bereits für zwei Arten von Caiophora beschrieben wurde, die von Kolibris bzw. Kleinsäugern bestäubt werden? 7\. Ist die thigmonastische Staubblattbewegung eine “key- invention” und hat sie zur großen Diversität und weiten Verbreitung der Loasoideae beigetragen? Um diese Fragen zu beantworten wurden sowohl klassisch-botanische Methoden zur Klärung der α-Taxonomie, als auch zahlreiche experimentelle Ansätze zur Untersuchung der mannigfaltigen Aspekte der Blütenbiologie genutzt. Kapitel 1 stellt einleitend die hier behandelte Pflanzengruppe vor, beleuchtet grundlegende Aspekte ihrer Ökologie, formuliert eine wissenschaftliche Hypothese und listet die Ziele der Arbeit auf. Es wird desweiteren erläutert, welche Ansätze zur Bearbeitung der Themen-komplexe gewählt wurden und eine Übersicht über die Gliederung der Arbeit gegeben. Die Kapitel 2 bis 4 widmen sich der Systematik von Nasa. Zwei infragenerische Gruppen konnten erkannt werden und ihr taxonomischer Umfang wird nach aktuellem Kenntnisstand in ausführlichen Revisionen dargestellt. Diese Arbeiten erfolgten mit Hilfe der umfassenden Bearbeitung von Herbarmaterial, eigenen Feldstudien und durch Kultivierung zahlreicher Sippen in den institutseigenen Versuchsgewächshäusern. In Kapitel 2 wird die morphologisch schwer zu definierende Nasa poissoniana Gruppe revidiert, deren Monophylie zunächst in molekularen Studien erkannt wurde. Die Gruppe zeichnet sich durch eine hohe Variabilität in zahlreichen morphologischen Merkmalen aus, die innerhalb von Nasa ihrerseits plesiomorphen Charakter haben. Entsprechend den molekularen Erkenntnissen wurde eine Art, N. raimondii (ehem. N. stuebeliana Gruppe), nun der N. poissoniana Gruppe zugeordnet. Die namensgebende N. poissoniana zerfällt nun in zwei disjunkte Unterarten [subsp. poissoniana (Urb. & Gilg) Weigend und subsp. glandulifera T.Henning & Weigend], die an dieser Stelle neu beschrieben werden. Kapitel 3 ist teilweise ein Nachtrag zu Kapitel 2, da hier zwei Arten von Nasa neu beschrieben werden, von denen eine eindeutig der zu diesem Zeitpunkt kürzlich revidierten N. poissoniana Gruppe zugerechnet werden muss. Zwei Aufsammlungen dieser neuen Art erreichten mich kurz nach dem Erscheinen der Revision und konnten nicht mehr in diese einfließen. Die zweite in diesem Kapitel neu beschriebene Art ist N. sanchezii, eine isolierte, gut dokumentierte Art aus NordPeru. Sie konnte bisher weder morphologisch noch molekular zufriedenstellend positioniert werden und wird hier zunächst formal beschrieben. Kapitel 4 ist eine Revision einer der größten und interessantesten Artengruppen in Nasa. Die Nasa ranunculifolia Gruppe konnte erst erarbeitet werden nachdem während zahlreicher Feldreisen genügend, und vor allem qualitativ hochwertiges Material zu Ihrer Evaluation zur Verfügung stand. Die Mitglieder dieser Gruppe sind Teil der hochandinen Klade Nasa ser. Grandiflorae und sind vor allem in den Puna- und Paramohabitaten Perus beheimatet. Neben zwei neuen Arten (N. basilica und N. tulipadiaboli) wurde für zwei Arten (N. ranunculifolia und N. rugosa) ein Unterartkonzept angewendet, um der graduellen morphologischen Variabilität und den vorgefundenen Verbreitungsmustern gerecht zu werden. Dabei wurden mehrere bereits beschriebene Arten neu bewertet (N. ranunculifolia, N. macrantha, N. cymbopetala und N. macrorrhiza) und auf Unterartrang in N. ranunculifolia eingezogen, die zusätzlich um weitere fünf Unterarten ergänzt wurde (subspp. pamparomasii, guzmangoensis, bolivarensis, patazensis und huanucoensis). Die nah verwandte, vor allem ostandine N. rugosa enthält nach der nun vorliegenden Bearbeitung ebenfalls vier Unterarten, die morphologisch und geographisch unterschieden werden können. Zusammen mit Kapitel 2 und 3 stellt die Revision dieser Gruppe den Abschluss der α-taxonomischen Bearbeitung von Nasa dar. Die Kapitel 5-8 beschäftigen sich mit der Blütenbiologie der Loasaceae subfam. Loasoideae. Kapitel 5 wurde im Sinne einer Fallstudie durchgeführt. Anhand von Daten aus Feld- und Gewächshausexperimenten wurde die komplexe Interaktion der Pflanzen und ihrer Bestäuber untersucht. Exemplarisch wird der Ablauf der Bestäubung und die funktionelle Blütenbiologie am Beispiel von Nasa macrothyrsa und ihrer Blütenbesucher (v.a. Holzbienen der Art Neoxylocopa lachnea) dargestellt und in einen größeren theoretischen Zusammenhang (pollen presentation theory) gesetzt und diskutiert. Kapitel 6 befasst sich darauf aufbauend mit dem Kosten-Nutzen Verhältnis der funktionellen Blütenbiologie der Pflanzen. Um eine allgemeingültige Aussage treffen zu können, wurden mehrere Arten zweier Gattungen (Nasa und Caiophora) untersucht. Die Arten wurden so ausgewählt, dass jeweils fakultativ autogame annuelle und fakultativ xenogame perennierende Arten beider Gattungen vertreten waren, die zusätzlich eine andere Bestäubergilde nutzen (Kurz- und Langzungenbienen und Kolibris). So konnten Unterschiede und Anpassungen an die jeweiligen Bestäubungssysteme und etwaige Überlagerungen dieser Anpassungen durch phylogenetische Zwänge erkannt und diskutiert werden. Der generelle Ablauf der Staubblattbewegung und die Möglichkeiten der Pflanzen diesen zu steuern sind Gegenstand von Kapitel 7. Mehrere abiotische Faktoren konnten als passive Steuerungsmechanismen experimentell nachgewiesen werden. Desweiteren wurde der Einfluss des Blütenalters, die räumlichen Details der Reizabgabe durch den Bestäuber und die Möglichkeit der Anpassung der Bewegungsgeschwindigkeit an die aktuelle Besuchs-häufigkeit der Bestäuber untersucht. Kapitel 8 schließlich gibt einen Überblick über das Vorhandensein und den Ablauf der Staub-blattbewegung innerhalb der Loasoideae. Zahlreiche Arten wurden mittels eines Standart- experiments untersucht und miteinander verglichen. Diese Studie zielt darauf ab, unabhängig von den in Kapitel 5-7 untersuchten Details die Fähigkeit zur Thigmonastie und individuelle Muster des zeitlichen Bewegungsablaufes über die Gattungsgrenzen hinweg zu erkennen. Dabei konnten einige Besonderheiten herausgearbeitet werden die in einen Zusammenhang zum jeweiligen Bestäuber, zu besonderen reproduktiven Merkmalen der jeweiligen Arten oder zu deren phylogenetischer Position stehen. Die Kernaussagen, sowohl der einzelnen Kapitel als auch der beiden thematischen Teile der Arbeit, werden in Kapitel 9 abschließend zunächst getrennt zusammengefasst und diskutiert. Im letzten Teil wird der hier beobachtete Zusammenhang zwischen Systematik und Ökologie besprochen. Die gegenseitige Bedingung und die notwendige gemeinsame Bearbeitung beider Themenkomplexe für das Verständnis der Evolution von Nasa, der Loasoideae und anderer Pflanzengruppen wird verdeutlicht und Ansätze für die nachfolgende Bearbeitung werden aufgezeigt.