Spontaneous neural oscillations bias perception by modulating baseline excitability

Abstract

Spontaneous fluctuations of brain activity explain why a faint sensory stimulus is sometimes perceived and sometimes not. The predominant view is that heightened neural excitability, indexed by reduced spontaneous oscillations in the alpha frequency band (8-12 Hz), reflect a state of improved perceptual acuity. In this dissertation I present two EEG experiments and a systematic literature review that challenge this view by showing that reduced spontaneous oscillations reflect a state of biased, rather than improved, perception. In the first EEG experiment, I analysed the influence of spontaneous neural oscillations in a yes/no detection task with stimulus present and absent trials. States of reduced alpha oscillations preceded stimulus present reports in both stimulus present (i.e. hits) and absent trials (i.e. false alarms). According to signal detection theory, this is equivalent to a liberal detection criterion, rather than improved sensitivity/acuity. In the second EEG experiment, I compared the perceptual influence of spontaneous neural oscillations in detection and discrimination. Although I replicated the finding that states of reduced alpha oscillations boost the number of hits in detection, I found that spontaneous alpha oscillations had no effect on the proportion of correct discrimination responses. In addition to the EEG experiments, I conducted a systematic literature review on studies analysing the effect of spontaneous alpha oscillations on visual perceptual performance. I categorised the studies based on whether they used behavioural measures that were dependent (e.g. number of hits and false alarms) or Independent (e.g. detection sensitivity or the proportion of correct discrimination responses) of detection criterion. I found that most studies using criterion-dependent measures Report an effect of spontaneous alpha oscillations on perception, consistent with the results from the detection tasks of both EEG experiments. By contrast, most studies using criterion-independent measures report no effect of spontaneous alpha oscillations on perception. Thus, these studies confirm the null effect on detection sensitivity in the first EEG experiment and on discrimination accuracy in the second EEG experiment. Contrary to the predominant view, these findings indicate that heightened neural excitability, indexed by reduced alpha oscillations, is paralleled by a heightened sensorybaseline excitability. This results in a state of biased perception during which a person is more likely to see a stimulus, whether or not it is actually present.

Spontane Fluktuationen der Hirnaktivität erklären, weshalb ein schwacher sensorischer Reiz manchmal wahrgenommen wird und manchmal nicht. Die vorherrschende Ansicht ist, dass gesteigerte neuronale Erregbarkeit/Excitability höhere Wahrnehmungsschärfe reflektiert. Gesteigerte neuronale Erregbarkeit wird durch reduzierte spontane Oszillationen im Alpha- Frequenzbereich (8-12 Hz) gemessen. In dieser Dissertation werden oben genannte Annahmen in Frage gestellt, indem ich zwei EEG Experimente und eine systematische Literaturübersicht präsentiere, die zeigen, dass reduzierte spontane Oszillationen die Wahrnehmungstendenz beeinflussen, aber nicht Wahrnehmungsschärfe verbessern. Im ersten EEG Experiment wurde der Einfluss spontaner neuronaler Oszillationen in einer ja/nein Detektionsaufgabe analysiert, in der der Reiz in einigen Durchläufen anwesend und in anderen abwesend war. Wenn Probanden zwischen Stimulusanwesenheit und -Abwesenheit entscheiden müssen, lassen verringerte Alphaoszillationen diese Probanden mit größerer Wahrscheinlichkeit einen Stimulus berichten, unabhängig davon ob tatsächlich einer präsentiert wurde oder nicht. In der Signalentdeckungstheorie ist dieses Antwortverhalten mit einem liberaleren Antwortkriterium gleichzustellen und nicht mit einer verbesserte Wahrnehmungsschärfe. Im zweiten EEG Experiment wurde der Einfluss spontaner neuronaler Oszillationen auf visuelle Detektion und Diskrimination untersucht. Wie von der Signalentdeckungstheorie vorhergesagt, zeigten die Ergebnisse auch hier, dass reduzierte Alpha-oszillationen die Anzahl der Treffer in der Detektionsaufgabe erhöhen, jedoch keinen Effekt auf den Anteil korrekter Antworten in der Diskriminationsaufgabe haben. Zusätzlich zu den EEG Experimenten wurde eine systematische Literaturübersicht erstellt, die den Einfluss spontaner Alpha-oszillationen auf visuelle Leistung untersucht. Die Studien wurden kategorisiert auf Basis davon, ob die behaviorale Methodik abhängig (z.B. Anzahl Treffer und falscher Alarme) oder unabhängig (z.B. Detektionssensitivität oder Anteil korrekter Diskriminationsantworten) vom Antwortkriterium war. Die meisten Studien, die Methoden verwendeten die vom Antwortkriterium abhängig waren, fanden einen Effekt von spontanen Alphaoszillationen auf Wahrnehmung, so wie auch unsere oben genannten EEG Experimente. Im Gegensatz dazu fanden die meisten Studien keinen Effekt von spontanen Alpha-oszillationen auf Wahrnehmung, die Methoden verwendeten die unabhängig vom Antwortkriterium war. Daher bestätigen diese Studien den Null- Effekt auf Detektionssensitivität im ersten EEG Experiment und auf Diskriminationsgenauigkeit im zweiten EEG Experiment. Im Gegensatz zu bisherigen Interpretationen legen unsere Resultate nahe, dass die kurzzeitige Steigerung der neuronalen Erregbarkeit, gemessen in reduzierten Alphaoszillationen, mit einer Steigerung der sensorischen Baseline- Erregbarkeit einhergeht. Die Folge erhöhter sensorischer Erregbarkeit ist eine Veränderung der Wahrnehmungstendenz, so dass wir einen Reiz mit größerer Wahrscheinlichkeit wahrnehmen, unabhängig davon ob tatsächlich ein Reiz anwesend ist oder nicht.