Arabidopsis thaliana thermomemory of prolonged cold stress and its ecophysiological consequences with respect to the plastidic antioxidant system

Abstract

Survival and acclimation to different environmental changes are two main tasks during evolutional process in plants. Low temperature is a limiting growth factor and has great impact on metabolically processes. Slowing down biochemical reactions and making kinetic differences higher upon low temperature causes photostatic redox-imbalances. Due to these imbalances more reactive oxygen species (ROS) are generated. ROS and the chloroplasts as major sites of their production are important initiators and/or converters of retrograde signals to the nucleus under stress conditions. It is accepted that transient environmental stress experience can prepare an organism for improved defense responses when the next stress occurs. Memorizing the previous (priming) experience during the lag-phase prepares for future (triggering) stress responses. We suggest that the chloroplast antioxidant system behaves as a pro-active priming hub under cold stress. It was shown that the first stress stimulus is memorized and stored and this information can be recalled in response to a subsequent stress. Cold has an effect on the ascorbate signature and the H2O2 pattern was crucial for memory formation. Priming was shown to be conveyed via modulations in the stromal and thylakoid APx ratio as well as Cu-Zn superoxide dismutase, resulting in the alteration of the ROS signature in primed and triggered plants compared to only triggered plants. The low expression of marker genes for chloroplast ROS signaling (ZAT10 and BAP1) was accompanied by the activation of the pleiotropic stress marker genes (PAL1 and CHS) expression and contributed to the stronger extra-plastidic protection in primed plants. Cold tolerance-related primability among Arabidopsis accessions was observed via higher chloroplast antioxidant system regulation and weaker accumulation of extra-plastidic ROS-signaling molecules in cold tolerant accession Ms-0 with a short vegetation period. Growing faster, flowering earlier and producing high amount of seeds were some of the plants priming strategies in the unstable environment. The cold-priming effect on chloroplast-to-nucleus ROS signaling was specific to the type of triggering stress. Regulation of chloroplast-to-nucleus ROS signaling is a beneficial strategy when next stress period occurs by supporting protection outside of the plastid in the model plant species Arabidopsis thaliana.

Akklimatisation und das Überleben von unterschiedlichsten Umweltbedingungen sind zwei der evolutionären Herausforderungen an Pflanzen. Niedrige Temperaturen limitieren das Wachstum und haben großen Einfluss auf metabolische Prozesse. Sie verlangsamen biologische Reaktionen und vergrößern kinetische Unterschiede zwischen Enzymen, was zu einer gestörten Redox-Balance führt. Durch diese Missverhältnisse können größere Mengen an reaktiven Sauerstoffspezies (ROS) entstehen. ROS und der Chloroplast als Hauptentstehungsort sind wichtige Initiatoren bzw. Umwandler von retrograden Signalen bei Stress. Es ist allgemein akzeptiert, dass vorübergehende Stresserfahrungen Organismen zu erhöhten Stressantworten während eines zweiten, späteren Stresses führen können. Die Erinnerung an vorherige (Priming-) Erfahrungen während einer Phase unter optimalen Bedingungen (lag- phase) ist notwendig um bei folgenden Stressantworten (Triggern) effizienter an die Bedingungen angepasst zu reagieren. Wir behaupten, dass das plastidäre antioxidative Schutzsystem als ein proaktiver Priming-Knotenpunkt während Kältestress wirkt. Es wurde gezeigt, dass die Information über den ersten Stress gespeichert wird und dass diese während eines Folgestresses verarbeitet wird. Kälte hat einen Effekt auf den Ascorbathaushalt und die Menge an H2O2. Dieser Effekt entscheidend über die Entstehung eines „Gedächtnisses―. Weiterhin wurde aufgedeckt, dass in geprimt und getriggertend Pflanzen über die Modulation des Verhältnisses von stromaler und thylakoidgebundener Ascorbatperoxidase und die Cu-Zn-Superoxiddismutase im Vergleich zu nur getriggerten Pflanzen die ROS-Signatur gezielt verändert wird. Die niedrige Expression von zwei plastidären ROS-Markergenen (ZAT10 und BAP1) ging einher mit der Aktivierung von pleiotropen Stressmarkergenen (PAL1 und CHS). Dies führte zu einem besseren Schutz in geprimten Pflanzen. Die Fähigkeit zum Kältepriming wurde exemplarisch in Akzessionen von Arabidopsis beobachtet. Eine stärkere Regulation des plastidären antioxidativen Schutzsystems und eine schwächere Akkumulation von extraplastidären ROS-Signalen wurde z.B. in Ms-0 gefunden. Diese Akzession hat nur eine kurze Vegetationszeit, wodurch sie gezwungen ist schneller zu wachsen, früher zu blühen und mehr Samen zu produzieren; all dies sind Anpassungen annicht-stabile Umweltbedingungen. Der Effekt des Kälteprimings auf Plastid zu Nukleus Signalen ist triggerspezifisch. Die Regulation der ROS-Signale von Chloroplasten zum Zellkern ist eine vorteilhafte Strategie in dem Modelorganismus Arabidopsis thaliana, indem sie die nicht-plastidäre Abwehr erhöht.