Soil biota interactions and soil aggregation

Abstract

Soil structure, the three dimensional arrangement of pore and solid spaces is an essential ecosystem property deserving increasing attention due to its wide scale of crucial implications. Good soil structure is essential for facilitating soil porosity, water and gas exchange, nutrient cycling, resistance to erosion, crusting, fertility, root penetration and other functions in a wide range of terrestrial ecosystem. The level of soil aggregation is an important determinant of soil structure. The development of soil aggregates can be viewed in a hierarchical mode starting from primary particles via microaggregates to macroaggregates; the latter are formed by biological binding forces, such as plant roots, fungal hyphae, and their exudates. One important organism group controlling the formation of soil macroaggregates are arbuscular mycorrhizal (AM) fungi. By comparison, substantially less direct experimental data exists for soil animals in regard to soil aggregation; with the exception of earthworms. This is a large gap, because soil animal play an important role in the regulation and performance of global biogeochemical cycles. We are still discovering the complexity of soil biological interactions involved to the process of soil aggregation. This understanding may enable us to manage them for man's benefit, contributing to ecological sustainability. However, the role of soil biodiversity in the formation of soil structure is only beginning to be appreciated. More specifically, comparatively little is known about how different soil biota groups interact in the complex process of soil aggregation. In showing that three major soil biota groups, AM fungi, collembola and vine weevil larvae have effects on soil aggregation (regardless, positive or negative) we contribute to understanding the organismal side of soil aggregation. In relation to the general question about soil biota interaction in the context of soil aggregation, we are addressing the following six main hypotheses: (i) Collembola enhance soil aggregation in a hierarchically structured soil. (ii) Arbuscular mycorrhizal fungi increase soil aggregation. (iii) Collembola reduce the positive influence of AM fungi on soil aggregation because of consumption of AM fungal hyphae. (iv) In absence of plant roots collembola would reduce AM fungal abundance therefore also would decrease soil aggregation. (v) Root consumers, represented here by vine weevil larvae, decrease soil aggregation in a hierarchically structured soil. (vi) Vine weevil larvae reduce the positive influence of AM fungi and/ or collembola on soil aggregation. In order to test these hypothesizes we carried out several factorial experiments in the greenhouse, manipulating the presence of collembola; vine weevil larvae; and AM fungi for different host plants. The major findings of this dissertation are: 1) Several studies (Paper I, II, III) showed that collembola apparently increase soil aggregation in a hierarchically structured soil. Different collembola species e.g., Proisotoma minuta, Folsomia candida and Sinella coeca (Collembola: Entomobryidae) have been used, and we found that all of these collembola species enhance soil macroaggregation. In fact, the effect size of adding collembola was comparable to that of the much better documented response to arbuscular mycorrhizal (AM) fungi. In addition to soil aggregation, collembola also increased plant growth, and we observed the same result using different plant species. 2) AM fungi enhance soil aggregation (Paper I, II, III), confirming previous results, but for the first time using a soil from Berlin (Germany). Again, similar results we found for different plant species. 3) Collembola do not reduce the positive influence of AM fungi on soil aggregation (Paper I, II, III), and also do not decrease AM fungal hyphal abundance. Moreover, we found a non-additive but positive effect of collembola and AM fungi addition, such that the percentage of water stable soil aggregates increase significantly in the combined presence of collembola and AM fungi in comparison with their individual effects, and this same pattern we observed for different plant species. In addition, the combined presence of collembola and AM fungi resulted in an increase of plant above and below-ground biomass. 4) In the absence of the effects of plant roots (in compartmentalized pots) collembola do not reduce AM fungal abundance either, therefore soil aggregation do not decrease (Appendix B). Simultaneously, we found that collembola greatly reduce non-AM fungal abundance which is their preferred food source, which supports the other findings as well. 5) Root herbivores, represented here by vine weevil (Otiorhynchus sulcatus) larvae (Coleoptera: Curculionidae) decrease soil aggregation in a hierarchically structured soil (Paper III). Moreover, vine weevil larval presence individually with AM fungi, and also with collembola resulted in a decreased soil aggregation. 6) Vine weevil larvae reduce the positive influence of AM fungi and collembola on soil aggregation (Paper III). Future perspectives: Further research should now be aimed at elucidating the mechanisms of AM fungi/ collembola/ vine weevil larval interactions, for example by employing root-exclusion compartments. Other organisms groups could also be included. In addition, although there have been a few studies concerning soil animals, in particular termites and enchytraeids influences soil aggregation, but the underlying mechanisms of these studies are not well understood, and their proposed mechanisms are still not very clear, thus further research should be needed for the development of these particular research areas.

Die Bodenstruktur, die dreidimensionale Anordnung von Poren und festen Bodenbestandteilen, ist eine der Haupteigenschaften des Ökosystems Boden und verdient zunehmende Aufmerksamkeit aufgrund ihrer maßgeblichen Beeinflussung von Bodenprozessen. Gute Bodenstruktur ist wichtig für die Förderung von Bodenporosität, Wasser- und Gasaustausch, Nährstoffkreislauf, Erosionsschutz, Verkrustung, Fruchtbarkeit, Durchwurzelung und anderen Funktionen in einer Vielzahl von terrestrischen Ökosystemen. Der Aggregationsgehalt des Bodens ist eine wichtige Determinante der Bodenstruktur. Die Entwicklung von Bodenaggregaten kann von einer hierarchischen Art und Weise aus betrachtet werden, beginnend mit Primärpartikeln über Mikroaggregaten zu Makroaggregaten. Letztere werden durch biologische Bindungskräfte, wie Pflanzenwurzeln, Pilzhyphen und deren Exsudate gebildet. Eine wichtige Organismengruppe, die die Bildung von Bodenmakroaggregate maßgeblich steuert, ist die der arbuskulären Mykorrhizapilze (AM). Im Vergleich dazu gibt es für Bodentiere (mit Ausnahme der Regenwürmer) deutlich weniger direkte experimentelle Daten in Bezug auf die Bodenaggregation. Dies ist eine große Diskrepanz, da Bodentiere ebenso eine wichtige Rolle bei der Regulierung und Durchführung der globalen biogeochemischen Kreisläufe spielen. Die Komplexität der biologischen Interaktionen, die im Prozess der Bodenaggregation involviert sind, wird immer noch erforscht. Erst ein komplettes Verständnis kann es uns ermöglichen, sie zum Nutzen des Menschen handzuhaben, und zur ökologischen Nachhaltigkeit beizutragen. Allerdings wird die Rolle der Biodiversität des Bodens bei der Bildung der Bodenstruktur erst langsam verstanden. Genauer gesagt ist noch vergleichsweise wenig darüber bekannt, wie verschiedene Bodenorganismengruppen im komplexen Prozess der Bodenaggregation miteinander agieren. Indem wir zeigen, wie drei wichtige Bodenorganismengruppen, nämlich AM-Pilze, Collembolen und Dickmaulrüsslerlarven Auswirkungen auf die Bodenaggregation (unabhängig, positiv oder negativ) haben, tragen wir dazu bei, den organismischen Teil der Bodenaggregation zu verstehen. Bezugnehmend zur Frage der Interaktion von Bodenlebenwesen im Kontext der Bodenaggregation, stellen wir daher folgende sechs Hypothesen auf: (I) Collembolen verbessern die Bodenaggregation in einem hierarchisch strukturierten Boden. (II) Arbuskuläre Mykorrhizapilze verbessern ebenfalls die Bodenaggregation. (III) Collembolen reduzieren den positiven Einfluss von AM-Pilzen auf Bodenaggregation durch den Verzehr von AM-Pilzhyphen. (IV) In Abwesenheit von Pflanzenwurzeln verringern Collembolen die Abundanz der AM-Pilze und daher ebenso die Bodenaggregation. (V) Wurzelfresser, die in dieser Arbeit durch Dickmaulrüsslerlarven repräsentiert werden, verringern die Bodenaggregation in einem hierarchisch strukturierten Boden. (VI) Dickmaulrüsslerlarven reduzieren den positiven Einfluss von AM-Pilzen und / oder Collembolen auf die Bodenaggregation. Um diese Hypothesen zu testen, führten wir mehrere faktorielle Experimente im Gewächshaus durch, in denn wir die Anwesenheit von Collembolen, Dickmaulrüsslerlarven, und AM-Pilzen in Böden bepflanzt mit verschiedenen Wirtspflanzen manipulierten. Die wichtigsten Ergebnisse dieser Arbeit sind: 1) Mehrere Studien (Paper I, II, III) zeigten, dass Collembolen offenbar die Bodenaggregation in einem hierarchisch strukturierten Boden erhöhen. Es wurden verschiedene Collembolen-Arten zB Proisotoma minuta, Folsomia candida und Sinella coeca (Collembola: Entomobryidae) verwendet, alle verbesserten die Makroaggregation des Bodens. Tatsächlich war der Effekt der Collembolenzugabe durchaus vergleichbar mit der viel besser dokumentierten Reaktion auf arbuskuläre Mykorrhiza-Pilze (AM). Zusätzlich zur Bodenaggregation erhöhten Collembolen auch das Pflanzenwachstum, und wir beobachteten dies bei allen getesteten Pflanzenarten. AM-Pilze verbessern die Bodenaggregation (Paper I, II, III), was frühere Ergebnisse bestätigt, aber zum ersten Mal wurde dies bei einem Boden aus Berlin (Deutschland) festgestellt. Auch hier fanden wir ähnliche Ergebnisse bei allen getesteten Pflanzenarten. 2) Collembola verringern nicht den positiven Einfluss von AM-Pilzen auf die Bodenaggregation (Paper I, II, III), und sie verringern auch nicht die Abundanz der AMPilzhyphen. 3) Darüber hinaus fanden wir einen zwar nicht-additiven, aber trotzdem positiven Effekt einer Zugabe von beiden Organismengruppen, Collembolen und AMPilzen. So war der Anteil von wasserbeständigen Bodenaggregaten bei einer gleichzeitigen Zugabe von Collembolen und AM-Pilzen höher als bei der seperaten Zugabe. Das gleiche Schema wurde bei verschiedenen Pflanzenarten beobachtet. Darüber hinaus führte die kombinierte Anwesenheit von Collembolen und AM-Pilzen zu einer Erhöhung der Pflanzenbiomasse, sowohl der oberirdischen als auch der Wurzelbiomasse. 4) In der Abwesenheit der Effekte von Pflanzenwurzeln (in gekammerten Töpfen) verringern Collembolen nicht die AM- Pilzabundanz, daher verringert sich auch nicht die Bodenaggregation (Appendix B). Gleichzeitig fanden wir, dass Collembolen erheblich die Abundanz von Nicht-AM-Pilzen reduzieren, die die bevorzugte Nahrungsquelle der Collembolen darstellen, was die anderen Ergebnisse unterstützt. 5) Wurzelherbivore, die hier durch Dickmaulrüsslerlarven (Otiorhynchus sulcatus; Curculionidae, Coleoptera:) repräsentiert werden, vermindern die Bodenaggregation in einem hierarchisch strukturierten Böden (Paper III). Darüber hinaus führte eine kombinierte Behandlung, also AM-Pilze und Dickmaulrüsslerlarven, aber auch Dickmaulrüsslerlarven mit Collembolen führte zu einer geringeren Bodenaggregation. 6) Dickmaulrüsslerlarven reduzieren den positiven Einfluss von AM-Pilzen und Collembolen auf die Bodenaggregation (Paper III). Zukunftsperspektiven: Weitere Untersuchungen sollten nun darauf ausgerichtet werden, die Mechanismen der Interaktionen zwischen AM-Pilzen, Collembolen und Dickmaulrüsslerlarven zu verdeutlichen, zum Beispiel durch den Einsatz von Wurzel-Ausschluss-Kammern (root-exclusion compartments). Andere Organismengruppen könnten ebenfalls einbezogen werden. Obwohl einige wenige Studien über die Einflüsse von Bodentieren auf die Bodenaggregation, insbesondere Termiten und Enchytraeiden durchgeführt worden sind, sind die zugrunde liegenden Mechanismen dieser Studien nicht gut verstanden, und ihre vorgeschlagenen Mechanismen sind noch nicht ganz klar, was weitere Forschung für die Entwicklung dieser speziellen Forschungsbereichen notwendig macht.