Effects of artificial light at night (ALAN) on interactions between aquatic and terrestrial ecosystems

Abstract

It has become clear that artificial light at night (ALAN) is one of the most widespread human-induced alteration of the landscape. Among consequences of ALAN are alterations of animal behaviour and movement. This can lead to changes in spatial and temporal patterns in species distribution, potentially altering predator-prey relationships within and between ecosystems. Such effects are expected to be substantial near water bodies, where human populations are concentrated. Aquatic systems are connected with their adjacent terrestrial areas via fluxes of nutrients, material and energy in the form of (organic) matter and organisms forming subsidies for the recipient ecosystem. Recent work has demonstrated how anthropogenic alterations of aquatic systems can “resonate” into the adjacent terrestrial zones via altered prey subsidy quality and quantity. However, the extent to which freshwater-to- terrestrial subsidy fluxes are affected by ALAN is currently unknown. In this thesis, I conducted three field studies in two different ecosystems. In a first study, conducted in artificial flumes of a sub-alpine stream, I investigated the effect of ALAN on riverine aquatic macroinvertebrate communities. In a second study, conducted in an agricultural drainage ditch system, I investigated whether the effect of ALAN can propagate from the aquatic to the terrestrial ecosystem via altered aquatic insect subsidies to riparian invertebrate predators and scavengers. In a third study, conducted in the same ditch experimental field, I analysed the effect of these altered subsidies on the diet of the riparian invertebrate predators and scavengers. The first study showed that exposure to ALAN for one week affected abundance and taxonomical and functional composition of benthic invertebrate communities in the stream-side flumes. Chironomidae and Baetis spp. were 4 times more abundant after one week under ALAN than in natural dark conditions. Analysing functional feeding traits, scrapers were 1.5 times more abundant under ALAN than in natural dark conditions while filterers were half as abundant when exposed to ALAN. These results suggest that ALAN inhibited drifting behaviour of Chironomidae, Baetis spp. and scrapers. The effect of ALAN on macroinvertebrate density found after one week, persisted in the third and fourth weeks of exposure and for one further week after the end of the experiment when recolonization by macrofauna occurred in the absence of ALAN. This effect was found only in spring, suggesting that the effect of ALAN might be dependent on macroinvertebrate phenology. In autumn community composition was markedly different than in spring. Taxa composing the macroinvertebrate community in autumn may be less sensitive to ALAN, or may have a higher propensity to drift, regardless of ALAN exposure. Density was also higher in autumn in both control and treatment flume sections. High densities may have caused an increase in animal drift due to density-dependent effects (competition for space), overriding the drift-inhibiting effect of ALAN that was observed in spring. The second study investigated whether the effects of ALAN can propagate from aquatic to terrestrial ecosystems. There was a 3-fold increase in the number of emerging aquatic insects in ALAN-treated traps compared to unlit controls. The number of aquatic flying (i.e., adult) insects attracted to lit traps was up to 460-fold higher than in the dark control. The proportion of total insects in ALAN-treated traps that were aquatic was up to 4-fold higher than the dark site. ALAN increased emergence and attraction of insects to the treatment field and changed prey quantity and quality for ground-dwelling secondary consumers. I conclude that, this was the main driver that led to changes in both diurnal and nocturnal ground-dwelling secondary consumer community composition. To test this hypothesis, I conducted the third study of the thesis. In the third study, using the same ditch experimental field, I used stable isotope analysis to test whether the observed change in prey subsidy dynamics in ALAN-treated riparian areas resulted in a change in the diet of terrestrial arthropod consumers. The carbon isotopic signature of Pachygnatha clercki (Tetragnathidae) was 0.7‰ lower in lit site compared to control traps in summer, indicating a greater assimilation of aquatic prey when the large majority of adult insects at lights were aquatic in origin. Bayesian mixing models also showed a 13% increase in aquatic prey intake in summer. In spring, isotopic signatures were more similar to terrestrial prey in lit traps compared to dark traps for P. clercki (0.3‰) and Pardosa prativaga (0.7‰), despite 80% of prey being aquatic at both sites. Bayesian mixing models showed increased terrestrial prey intake in all three taxa analysed (P. clercki and Opiliones 4%, P. prativaga 9%). In autumn, mixing models also indicated greater assimilation of terrestrial carbon for P. prativaga (5%) and Opiliones (7%) in lit traps, despite there being a higher proportion of aquatic insects at the lit site. In spring and autumn, with lower number of available prey (both, aquatic and terrestrial) compared to summer, or with more similar abundance between aquatic and terrestrial prey, it is likely that consumers fed more on terrestrial prey with higher biomass (e.g. moths, leaf hoppers) than on the small-sized aquatic component (e.g. mayflies, non-biting midges). These results suggest that the effect of ALAN on the diet of riparian consumers can be dependent on phenological patterns of both consumers and prey. Without a doubt ALAN has enhanced the human wellbeing by extending economically productive and recreational activities into nocturnal hours and increasing the feeling of safety. However, the transformation of nightscapes is increasingly recognized as harmful for natural ecosystems. Results from my thesis show that ALAN should be considered a relevant ecological stressor in urban and landscape planning and that the illumination of aquatic and riparian ecosystems should be minimised. I found that mayflies are particularly sensitive to ALAN both as larvae (Baetis spp.) and adults (Cloeon sp.). As they are widespread in freshwater ecosystems and known to be sensitive to environmental degradation, Baetidae are used as bio- indicator. My results suggest that they would also be suitable indicators of ALAN stress in restoration and biomonitoring programs on aquatic and riparian ecosystems. Due to the important role of mayflies in aquatic food webs and, after emerging, as subsidies to consumers in recipient ecosystems, altered abundance of this group of insects might have important implications for top- down or bottom-up food web regulative processes and thus on the ecosystem functioning of both aquatic and their adjacent riparian areas. Increased availability of aquatic prey subsidies in the riparian areas due to ALAN may also have severe consequences for the natural control by predation of invertebrate pest populations (e.g. Aphidae, Auchenorrhyncha) which can threaten agricultural production.

Die Erhellung der Nacht durch künstliches Licht (ALAN, Artificial Light at Night) ist heutzutage eine der am meist verbreiteten anthropogenen Einflussgrößen auf Nachtlandschaften. Zu den Konsequenzen von ALAN gehören unter anderem die Beeinflussung von Verhalten und Migration von zahlreichen Tierarten. Dies kann wiederum zu Veränderungen in den räumlichen und zeitlichen Artverteilungsmustern führen und hat damit potentiell Einfluss auf Räuber-Beute-Beziehungen innerhalb und zwischen verschiedenen Ökosystemen. Es ist anznehmen, dass Gewässer und ufernahe Bereiche in besonderem Maße von den Folgen zunehmender künstlicher Beleuchtung betroffen sind, da diese oft in der Nähe menschlicher Siedlungen oder Aktivitäten liegen. Aquatische Systeme stehen mit den angrenzenden terrestrischen Bereichen in Verbindung. Der Austausch von (organischem) Material und Organismen stellt eine wichtige Quelle für Nährstoffe und Energie für das das jeweilige Empfänger-Ökosystem dar. Jüngste Studien haben gezeigt, dass sich anthropogene Einflüsse auf aquatische Systeme über qualitative und quantitative Veränderungen in der Beschaffenheit der Beutetierpopulationen in die angrenzenden terrestrischen Bereiche übertragen kann. Das Ausmaß der Auswirkung von künstlichem Licht in der Nacht auf solche ökologischen Wechselwirkungen ist jedoch bis heute weitgehend unbekannt. Im Rahmen dieser Doktorarbeit wurden drei Feldstudien in zwei unterschiedlichen Ökosystemen durchgeführt. Der erste Versuch wurde in künstlich angelegten Fließrinnen an einem sub-alpinen Flusses durchgeführt, und der Einfluss von künstlichem Licht auf ALAN-naive aquatische Makroinvertebratengemeinschaften betrachtet. In einer zweiten Studie an landwirtschaftlichen Drainagegräben wurde untersucht, ob sich die Auswirkungen von ALAN über einen veränderten Eintrag aquatischer Insekten auf die invertebraten Prädatoren und Aasfresser im Uferbereich auswirken. Eine dritte Studie an demselben Grabensystem analysierte den Effekt der lichtinduzierten Veränderung der Beutetierzusammensetzung auf die Ernährungsgewohnheiten der im Uferbereich lebenden invertebraten Prädatoren und Aasfresser. Die erste Studie zeigte, dass eine einwöchige nächtliche Beleuchtung sowohl Abundanz als auch die taxonomische und funktionelle Zusammensetzung der benthischen Invertebratengemeinschaften in den Fließrinnen beeinflusste. Nach einer Woche waren Chironomidae und Baetis spp. in den Fließrinnen viermal häufiger vertreten als in den Kontollrinnen unter natürlichen Bedingungen. Die Analyse der funktionellen Ernährungstypen ergab, dass Weidegänger in den beleuchteten Fließrinnen 1.5 mal häufiger waren als unter natürlichen Bedingungen, während Filtrierer nur halb so stark vertreten waren. Diese Ergebnisse legen nahe, dass künstliche nächtliche Beleuchtung das Driftverhalten der Chironomidae, Baetis spp. und Weidegänger unterdrückt. Die nach einer Woche beobachteten Effekte auf die Populationsdichte von Makroinvertebraten durch künstlich Beleuchtung blieben auch in der dritten und vierten Woche des Experiments hindurch bestehen sowie eine Woche nach dem Experiment bevor dann eine Rekolonialisierung bei natürlicher Dunkelheit zu beobachten war. Dieser Effekt konnte nur im Frühling beobachtet werden, was impliziert, dass die Auswirkung von nächtlicher Beleuchtung von der Phänologie der Makroinvertebraten abhängen kann. Die Zusammensetzung der Artengemeinschaft im Herbst unterschied sich deutlich von der im Frühjahr. Die Taxa der herbstlichen Makroinvertebratengemeinschaft schienen weniger sensitiv auf künstliche Beleuchtung zu reagieren, oder besitzen eine höhere, von künstlicher Beleuchtung unabhängige Neigung zu driften. Zudem waren die Populationsdichten im Herbst in allen Fließrinnen höher. Dies könnte eine dichtabhängige Driftreaktion (Wettbewerb um Lebensraum) ausgelöst haben, welche den im Frühling beobachteten drifthemmenden Effekt der künstlichen Beleuchtung ausgleicht. Die zweite Studie untersuchte, ob sich die Auswirkungen der künstlichen Beleuchtung von dem aquatischen in das angrenzende terrestrische Ökosystem fortpflanzen kann. In den beleuchteten Emergenzfallen gab es im Vergleich zu den Fallen in den unbeleuchteten Kontrollflächen dreimal so viel emergierende Insekten. Die Anzahl fliegender (d.h. adulter) aquatischer Insekten war an dem beleuchteten Standort bis zu 460-fach erhöht. Dabei war der Anteil aquatischer Insekten an den beleuchteten Standorten viermal höher als an den dunklen. Künstliche Beleuchtung erhöhte somit die Anzahl der emergierenden Insekten sowie die Anziehung von fliegenden Insekten, was wiederum die Qualität und Quantität der Beutetiere für die am Boden lebenden Sekundärkonsumenten verändert hat. Dies war vermutlich der Hauptgrund für die Veränderungen in der Zusammensetzung der tag- sowie nachtaktiven Sekundärkonsumentengemeinschaften. Um diese Hypothese zu testen, wurde im Rahmen dieser Doktorarbeit eine dritte Studie durchgeführt. In der dritten Studie wurden Signaturen stabiler Isotope untersucht, um zu testen, ob die beobachteten Veränderungen in dem Angebot von potentiellen Beutetieren zu einer Veränderung der Ernährungsgewohnheiten der terrestrischen Konsumenten in den beleuchteten Uferbereichen führt. Die Kohlenstoffisotopensignatur von Pachygnatha clercki (Tetragnathidae) war im Sommer an den beleuchteten Standorten 0.7‰ niedriger als an den dunklen Kontrollflächen. Dies deutet darauf hin, dass an den beleuchteten Standorten mit überwiegend aquatischen adulten Insekten auch ein höherer Anteil aquatischer Beutetiere aufgenommen wurde. Auch die Analyse mithilfe von gemischten bayesschen Modellen zeigten im Sommer eine Erhöhung der Nahrungsaufnahme aquatischer Beutetiere um 13%. Im Frühling waren die Isotopensignaturen der Konsumenten an den beleuchteten Standorten denen der terrestrischen Beutetiere ähnlicher als die der Konsumenten an den unbeleuchteten Kontrollstandorten (P. clercki mit 0.3‰, Pardosa prativaga mit 0.7‰), obwohl 80% der Beutetierpopulationen an beiden Standorten aquatischen Ursprungs waren. Die gemischten bayesschen Modelle zeigten hier zudem eine erhöhte Aufnahme terrestrischer Beutetiere in allen analysierten Taxa (P. clercki and Opiliones 4%, P. prativaga 9%). Auch im Herbst zeigten die Modelle an den beleuchteten Standorten eine höhere Aufnahme terrestrischen Kohlenstoffs durch P. prativaga (5%) und Opiliones (7%), obwohl der Anteil aquatischer Insekten dort ebenfalls höher war als an den Kontrollstandorten. Der Grund für diese jahreszeitlichen Unterschiede könnte darin liegen, dass das Nahrungsangebot an aquatischen und terrestrischen Insekten im Frühjahr und Herbst insgesamt niedriger war als im Sommer und gleichzeitig das Verhältnis aquatischer und terrestrischer Beutetiere ausgewogener war. Dies könnte dazu führen, dass der Anteil terrestrischer Beutetiere mit ihrer höheren Biomasse (z.B. Motten, Grashüpfer) den der vergleichsweise kleinen aquatischen Insekten (z.B. Eintagsfliegen, Zuckmücken) überwiegt. Diese Ergebnisse legen nahe, dass der Effekt von ALAN auf die Ernährungsgewohnheiten der im Uferbereich lebenden Konsumenten von der Phänologie der Konsumenten als auch der Beutetiere abhängt. Nächtliche Beleuchtung erhöht zweifelsohne die Qualität für verschiedenartige menschliche Aktivitäten, indem sie beispielsweise die Zeiten für ökonomische Produktivität und Freizeitgestaltung bis in die Nacht verlängert und das Sicherheitsempfinden erhöht. Doch der zunehmende Verlust der Nacht wird mehr und mehr als eine Belastung für Ökosysteme betrachtet. Die Ergebnisse dieser Doktorarbeit zeigen, dass ALAN als relevanter ökologischer Stressfaktor in der Stadt- und Landschaftsplanung berücksichtigt werden muss, und dass die Beleuchtung von Gewässern und Uferbereichen minimiert werden sollte. Eintagsfliegen reagierten sowohl im Larvenstadium (z. B. Baetis spp.) als auch im adulten Zustand (z. B. Cloeon sp.) besonders empfindlich auf Lichtverschmutzung. Da sie weitverbreitet und gleichzeitig sensibel gegenüber Umweltverschmutzung sind, sind Baetidae wichtige Bioindikatoren. Die Ergebnisse dieser Studie zeigen, dass Eintagsfliegen auch für die Indikation von Lichtverschmutzung im Rahmen von Gewässersanierungs- oder Biomonitoringprogrammen geeignet sind. Aufgrund ihrer bedeutenden Rolle in aquatischen Nahrungsnetzen als auch als wichtiges Beutetier für Konsumenten in angrenzenden terrestrischen Ökosystemen, kann sich eine veränderte Populationsdichte dieser Insektengruppe stark auf die regulativen Prozesse innerhalb der Nahrungsnetze und damit auf den Zustand aquatischer sowie angrenzender Ökosysteme auswirken. Eine durch künstliche Beleuchtung verursachte höhere Verfügbarkeit aquatischer Beutetiere in ufernahen Bereichen könnte ebenfalls deutliche Folgen für die natürliche Regulation (z.B. durch Prädation) invertebrater Schädlingspopulationen (z.B. Aphidae, Auchenorrhyncha) haben, was zu Beeinträchtigungen in der landwirtschaftlichen Produktion führen kann.