High frequency oscillations in the basal ganglia and their functiononal role in motor processing

Abstract

What is the function of the basal ganglia in human behaviour? It is known that alterations of basal ganglia function can lead to motor symptoms like bradykinesia, tremor or dystonia. Yet, direct physiological data from human basal ganglia are limited. Recent advances in functional neurosurgery using deep brain stimulation for the treatment of severe movement disorders allow for direct recordings of local field potentials (LFP) from the human basal ganglia. We used this approach in our studies to investigate basal ganglia function and the role of oscillatory activities during rest, sleep and motor tasks. Changes of oscillatory activity in different frequency bands were analysed in relation to the recording condition. We could demonstrate the presence of lateralized movement-related increase in high frequency (~60-80 Hz, gamma) activity in the basal ganglia of patients with dystonia and a positive correlation of this gamma activity with movement speed and amplitude. Gamma band activity was independent of movement direction and did not occur during passive movements. The stepwise increase of gamma activity with movement amplitude and speed suggests a role of neuronal synchronization in this frequency range in the basal ganglia in order to control the scaling of ongoing movements. In a second study we could show that 13 out of 24 patents with four different pathologies had a narrow band activity centred at ~70 Hz in spectra of thalamic LFP recordings. This activity was modulated by movement and varied over the sleep–wake cycle, being suppressed during slow wave sleep and re-emergent during rapid eye movement sleep, which physiologically bears strong similarities with the waking state. Furthermore, there was sharply tuned coherence between thalamic and pallidal LFP activity at 70 Hz in eight out of the 11 patients in whom globus pallidus and thalamus were simultaneously implanted. Our results support a functional role of gamma activity in small and large scale (between basal ganglia nuclei and thalamus binding), as a possible way of communication between brain areas. More specifically, in the motor system subcortical oscillatory activity at ~70 Hz may be involved in the control of the scaling of ongoing movements and arousal.

Was machen eigentlich die Basalganglien und wie sind sie an der Steuerung von willkürlichen Bewegungen beteiligt? Gegenwärtig wird hypothetisch postuliert, dass sie maßgeblich an der Selektion, Initierung und auch Unterdrückung von „motorischen“ und „nicht-motorischen“ Programmen beteiligt sind. Klassische Studien bei Affen zeigten jedoch, dass Neurone im Globus pallidus internus (GPi) spezifisch die Bewegungsrichtung als auch die Bewegungsgeschwindigkeit kodieren. Von Dystonie Patienten wissen wir, dass die therapeutische Hochfrequenzstimulation des GPi zu einer diskreten Bewegungsverlangsamung führen kann. Ziel der Studie war es, die Bedeutung der oszillatorischen Aktivierungsmuster im GPi und ihre Abhängigkeit von Bewegungsparametern wie Richtung und Geschwindigkeit zu charakterisieren. Bei 22 Patienten mit idiopathischer cervikaler oder segmentaler Dystonie ohne Beteiligung der Hand wurden während einer Bewegungsaufgabe von den Kontakten der im GPi zur tiefen Hirnstimulation implantierten Elektrode die lokalen Feldpotentiale gemessen. Die Patienten führten visuell getriggerte Pronationsbewegungen mit dem Arm durch, deren Winkel gestuft 30°, 60° oder 90° betrug. Bewegungskorrelierte Änderung der synchronen oszillatorischen Aktivität wurden separat für die drei Bewegungen berechnet. Eine Synchronisation im Gamma-Frequenzband trat im kontralateralen GPi bei Bewegungsbeginn auf und erreichte das Maximum zum Zeitpunkt der maximalen Bewegungsgeschwindigkeit. Dabei korrelierte die Bewegungsamplitude und -geschwindigkeit mit dem Ausmaß der Gamma- Synchronisation (60-80 Hz). Die Modulation der oszillatorischen Aktivität in Abhängigkeit von den Bewegungsparametern Amplitude und Geschwindigkeit deutet auf einen regulatorischen Einfluss des GPi bei der Skalierung von Bewegungen hin, der über die reine Selektion und Initiierung des Bewegungsprogramms hinauszugehen scheint.