Implicit and explicit facial emotion recognition in autism spectrum disorder: Insights from behavior, gaze and functional magnetic resonance imaging

Abstract

Our social environment challenges us with a richness of social cues that need to be effectively recognized and processed in order to initiate adequate behavioral responses. Importantly, social information is not always presented obviously and respective demands towards the social agents are seldomly stated explicitly. Instead, a great portion of social information is reflected in subtle social signs. To successfully interact with others, we thus need to both implicitly and explicitly process aspects of our social world. Impairments in social cognitive functioning can have a severe impacton individual well-being and integration in society, such as in autism spectrum disorder (ASD). Individuals on the autism spectrum show impairments in implicit and explicit social functioning starting early in development, persisting into adulthood, crucially impactinglife of affected individuals, even of those at the higher functioning end of the spectrum. The relations of implicit and explicit socio-cognitive impairments, as well as specific mechanisms behind respective altered processes, remain unclear to date. This dissertation represents an empirical attempt towards advancing our understanding of implicit and explicit social cognitive impairments in ASD with a multi-method approach including behavioral, eye-tracking and neuroimaging methods. To this end, in this dissertation I focus on the behavioral and neural mechanisms underlying one of the most prominent features within the autistic social symptomatology: impairments in recognizing emotions from faces. In Study I we developed and evaluated two new video-based tasks for implicit and explicit facial emotion recognition to identify and define relations between respective impairments in ASD. In Study II, we assessed gaze on emotional faces in ASD, specifically the puzzle of reduced focus on the eye region, as an important aspect during implicit social processing. In Study III, we investigated the underlying neural basis of atypical reflexive gaze patterns in ASD as identified in Study II, in particular the role of the amygdala. Results of Study I of this dissertation underline the previously suggested greater impairments in implicit as compared to explicit processing in ASD, as shown by respective group differences and interaction regarding performance in the new Face Puzzle tasks. In fact, implicit and explicit aspects of facial emotion recognition processes seem to be more closely related in ASD as compared to healthy controls. In the context of impaired implicit processing, I show in Study II and III that a reduced eye focus in ASD seems to be characterized by an interaction of avoidance and reduced orientation related gaze,which is accompanied by specific blood-oxygen level dependent signal (BOLD) response patterns in the amygdala. Taking gaze behavior and brain function together, the findings suggest altered avoidance processing and impaired implicit reflexive orientation to salient social cues in ASD. Distinct increases and decreases in amygdala activity in response to emotional faces imply that the amygdala is a dysfunctional node in the neural network underlying emotional face recognition, leading to alterations in function and structure of the facial emotion recognition network, ultimately affecting effective social processing and thus the behavioral phenotype of ASD.

Unsere soziale Umwelt enthält eine Vielzahl von sozialen Hinweisreizen, die erkannt und verarbeitet werden müssen damit eine adäquate Verhaltensantwort erfolgen kann. Soziale Information ist jedoch nicht immer offensichtlich erkennbar dargeboten und selten sind Interpretationsanforderungen explizit ausgewiesen. Im Gegenteil, ein Großteil der sozialen Information in unserer Umwelt ist in subtilen sozialen Hinweisen versteckt. Um erfolgreich mit unseren Mitmenschen zu interagieren müssen wir demnach sowohl implizite als auch explizite Aspekte unserer sozialen Umwelt verarbeiten. Beeinträchtigungen sozial-kognitiver Funktionen können zu schwerwiegenden Einschnitten im individuellen Wohlbefinden und mangelnder Integration in die Gesellschaft führen. Ein Beispiel dafür sind Autismus Spektrumsstörungen (ASD): Individuen aus dem Autismusspektrum weisen schon in früher Kindheit Beeinträchtigungen in impliziten und expliziten sozial-kognitiven Funktionen auf, die bis ins hohe Lebensalter bestehen bleiben und somit das Leben der Betroffenen stark beeinflussen. Diese Beeinträchtigungen betreffen auch Individuen, die am hoch- funktionalen Ende des Spektrums eingeordnet werden, also keine Intelligenzminderung aufweisen. Die Beziehung zwischen impliziten und expliziten sozialen Beeinträchtigungen, als auch die Mechanismen die zu diesen Beeinträchtigungen führen, bleiben jedoch bis heute unerklärt. Diese Dissertation stellt einen empirischen Versuch dar, unser Verständnis von impliziten und expliziten sozial-kognitiven Beeinträchtigungen in ASD mit einem multi-methodalen Ansatz, der Verhaltens-, Blickbewegungs- und Bildgebungsverfahren umfasst,voranzutreiben. Der Fokus liegt hierbei auf einem der prominentesten Merkmale autistischer sozialer Symptomatologie, sowie deren zugrunde liegenden Prozesse und Mechanismen auf Verhaltens- und neuronaler Ebene: Beeinträchtigungen im Erkennen von Emotionen anhand von Gesichtsausdrücken. In Studie I haben wir zwei neue Video-basierte Verhaltenstests für implizite und explizite faziale Emotionserkennung entwickelt und evaluiert um entsprechende Beeinträchtigungen in ASD besser zu definieren. Studie II untersuchte einen wichtigen Aspekt impliziter sozialer Kognition: Blickbewegungen auf emotionalen Gesichtern, im Besonderen den reduzierten Fokus auf die Augenregion in ASD. Darauf aufbauend haben wir in Studie III die zugrunde liegende neuronale Basis atypischen Blickverhaltens in ASD untersucht, wobei besonders die Rolle der Amygdala im Vordergrund stand. Die speziellen Gruppenunterschiede und Interaktionen der Performanzergebnisse von Studie I unterstreichen die Annahme dass implizite soziale Beeinträchtigungen in ASD prominenter sindals explizite. Die Ergebnisse legen nahe, dass implizite und explizite Prozesse in ASD stärker miteinander assoziiert sind als bei gesunden Kontrollprobanden. Ergebnisse von Studie II zeigen weiterhin, dass der reduzierte Fokus auf die Augenregion in ASD durch eine Interaktion von Vermeidungs- und verminderten Orientierungsprozessen auf Blickbewegungs- und auf neuronaler Ebene charakterisiert wird. Hypo- und hyperaktivierungen in der Amygdala implizieren weiterhin, dass diese Region einen wichtigen Knotenpunkt innerhalb des neuronalen Netzwerkes zur Verarbeitung sozialer Reize darstellt. Entsprechende Beeinträchtigungen führen demnach zu Veränderungen in der Funktion und Struktur des neuronalen Netzwerkes zur fazialen Emotionserkennung, die letzendlich effektive sozial- kognitive Funktionen beeinträchtigen und somit zum Phänotyp von ASD führen.