Assessing the Threat of Selected Human Respiratory Viruses to Habituated Wild Gorillas and Chimpanzees in Sub-Saharan Africa

Abstract

All great apes are listed as either endangered or critically endangered on the IUCN Red List. Infectious diseases have recently joined habitat loss and poaching as major threats to great ape survival. A human source of infection is suspected for some disease outbreaks in great ape communities habituated to human presence, such as respiratory diseases. Moreover, in certain cases, respiratory illnesses led to high morbidity and considerable mortality in different great ape communities. However, thus far, little research has identified the causative agents – knowledge necessary for optimizing preventive health management. In the few studies that do exist, either one of two common human paramyxoviruses was identified as the causative agent: human respiratory syncytial virus (HRSV) or human metapneumovirus (HMPV). But the viruses were never detected in humans at great ape field sites and assumptions of human origin are generally based on phylogenetic analyses that link the viruses found in apes to recent infections in humans. This cumulative dissertation thesis including two original publications provides further evidence for human-borne infections by simultaneously detecting HRSV in a habituated Western lowland gorilla (Gorilla gorilla gorilla) group and the local human population at a habituation site in the Central African Republic. Fifteen gorilla feacal samples and 80 throat swabs from humans were collected during a respiratory disease outbreak in 2012. The samples were tested for common human respiratory viruses, including HRSV and HMPV. Identical sequences for HRSV A from four gorillas and four humans were obtained. Additionally, the presence of HMPV and rhinovirus were detected in humans who frequently entered the great ape habitat. As these findings attest to the need for effective preventive health management at such field sites, human quarantine as a preventive strategy was assessed. 262 throat swabs from humans in a five-day quarantine at the Taї Chimpanzee Project in Côte d’Ivoire were tested for selected respiratory viruses over a year alongside the collection of additional health data. As a result of quarantine and symptom monitoring, a total of 17 potentially infectious humans were kept from visiting the apes when symptoms occurred. One subject tested positive for HRSV after clearing quarantine and all other samples tested negative for the selected viruses. This thesis contributes to the growing body of evidence for interspecies transmission of respiratory viruses from humans to endangered great apes. It also demonstrates the importance of implementing continuous health monitoring for humans who intend to approach great apes. In settings where humans and great apes interface, it will be especially important to foster a One Health approach – an approach that also aims to reduce the disease burden in the local community. Such programs would benefit people as well as the endangered great apes.

Alle Menschenaffen sind auf der roten Liste der Weltnaturschutzunion (IUCN) als bedroht oder stark bedroht eingestuft. Zusätzlich zum Verlust des natürlichen Lebensraumes und zur Wilderei, werden in jüngerer Zeit auch Infektionskrankheiten als eine der Hauptbedrohungen für das Überleben wildlebender Menschenaffen anerkannt. Für einige Krankheitsausbrüche, wie zum Beispiel Atemwegserkrankungen, in an menschliche Gegenwart gewöhnten (habituierten) Menschenaffengruppen, werden Menschen als Ursprung der Infektion vermutet. Besonders Atemwegserkrankungen haben in Menschenaffengemeinschaften in mehreren Fällen zu hohen Erkrankungs- und beachtlichen Sterberaten geführt. Dennoch haben bisher nur wenige Untersuchungen die verantwortlichen Krankheitserreger identifiziert. Eine entsprechende Kenntnis darüber ist allerdings wesentlich für die Optimierung von Präventionsmaßnahmen. In den wenigen existierenden Untersuchungen wurde jeweils eines von zwei gewöhnlichen humanen Paramyxoviren als Ursache identifiziert – das Humane Respiratorische Syncytialvirus (HRSV) oder das Humane Metapneumovirus (HMPV). Bisher wurde das Vorkommen dieser Viren allerdings noch nicht in den entsprechenden Menschenaffenprojekten im Menschen nachgewiesen. Annahmen zu Menschen als Infektionsquelle, basieren daher auf phylogenetischen Analysen, welche die in Menschenaffen nachgewiesenen Viren mit solchen in Verbindung bringen, die unlängst anderenorts in Menschenpopulationen gefunden wurden. Diese Dissertation, die eine kumulative Arbeit darstellt, in die zwei Originalpublikationen eingehen, liefert weitere Hinweise auf Menschen als Infektionsquelle, durch den zeitgleichen Nachweis von HRSV in habituierten westlichen Flachlandgorillas (Gorilla gorilla gorilla) und der umgebenden lokalen Bevölkerung in der Zentralafrikanischen Republik. Im August 2012 wurden 15 Kotproben von Gorillas und 80 Rachenabstriche von Menschen während des Ausbruchs einer Atemwegserkrankung genommen. Die Proben wurden auf übliche menschliche respiratorische Viren, einschließlich HRSV und HMPV, getestet. Von vier Gorillas und vier Menschen konnten identische Sequenzen von HRSV A generiert werden. Zusätzlich wurde das Vorkommen von HMPV und eines Rhinovirus in Menschen nachgewiesen, die regelmäßig den Lebensraum der Menschenaffen betreten. Dies zeigt weiterhin die Bedeutsamkeit eines effektiven Präventionsmanagements in solchen Projekten. Da bisher verschiedene Präventionsmaßnahmen in unterschiedlichen Projekten etabliert wurden, aber wenig über ihre Effektivität bekannt ist, wurde des weiteren eine Quarantäne für Menschen als Präventionsmaßnahme untersucht. Im Taї Schimpansenprojekt in der Elfenbeinküste wurden 262 Rachenabstriche von Menschen in einer fünf-tägigen Quarantäne, über den Zeitraum eines Jahres, auf respiratorische Viren getestet. Zusätzlich wurden weitere Gesundheitsparameter erhoben. Insgesamt 17 Menschen entwickelten in der Quarantäne Symptome und konnten davon abgehalten werden, sich den Schimpansen zu nähern. Eine Person testete positiv für HRSV, nachdem sie die Quarantäne bereits verlassen hatte, alle anderen Rachenabstriche waren negativ für die getesteten Viren. Diese Dissertation leistet einen Beitrag zur wachsenden Evidenz der Übertragung von Atemwegserregern von Menschen auf bedrohte Menschenaffen. Sie demonstriert weiterhin die Bedeutung einer kontinuierlichen Überwachung der Gesundheit von Menschen, die sich den Menschenaffen nähern wollen. In Situationen, wo sich Menschen und Menschenaffen begegnen, ist es besonders wichtig, einen holistischen „One Health“-Ansatz zu verfolgen. Einen Ansatz, der auch die Verbesserung der Gesundheit der lokalen menschlichen Bevölkerung zum Ziel hat. Von einem solchen Ansatz würden sowohl die Menschen, als auch die bedrohten Menschenaffen profitieren.