The interaction effect of soil organisms and plant intraspecific diversity on ecosystem functions

Abstract

Biological diversity and soil biota interactions are both well known to play a dominant role for ecosystem functions. Functionally dissimilar soil organisms are increasingly studied and their beneficial or detrimental impacts on ecosystem functions (e.g. plant productivity) are widely recognized. Soil organisms have been found to drive the plant diversity-ecosystem functions relationship at plant species level, while their effects on the relationship at the plant intraspecific diversity level are poorly documented. To improve the understanding of independent and interactive effects of plant intraspecific diversity and functionally dissimilar soil organisms on ecosystem functioning, two field experiments in a temperate grassland ecosystem and one greenhouse experiment were designed and conducted for the purposes of this PhD research. In the first field experiment (Chapter 2), I investigated whether the addition of beneficial soil organisms, arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) and anecic earthworms (Lumbricus terrestris L.), and plant intraspecific diversity (manipulated by sowing cultivar mixtures of Trifolium pratense L. and Lolium perenne L.) interactively influence plant productivity, aboveground herbivory, diversity of aboveground herbivores, and weed establishment. The results showed that the addition of AMF increased aboveground biomass of plant community and tended to decrease the diversity of aboveground herbivores. In addition, weed biomass significantly decreased in plant communities with increased plant intraspecific diversity. Earthworms attenuated the positive effect of AMF treatment on AMF root colonization rate, but had no effect on aboveground biomass or herbivore diversity. However, no significant interactions between plant intraspecific diversity and the beneficial soil organisms were found. The results indicate the independent roles and additive positive effects of AMF and plant intraspecific diversity on ecosystem functions such as productivity and resistance against weeds in the field. The second experiment (Chapter 3) was closely connected to the previous chapter. A detrimental soil organism (plant-parasitic nematodes Meloidogyne hapla Chitwood) was introduced to the field plots to investigate the effects of its interactions with beneficial soil organisms (AMF and earthworms) and plant intraspecific diversity on plant productivity, aboveground herbivory, and floral visitation rate. The results showed a positive effect of plant intraspecific diversity on total aboveground biomass, contributed mostly by T. pratense. The positive plant intraspecific diversity- productivity effect on T. pratense was mediated by the nematodes, i.e. aboveground biomass of T. pratense was increased by higher plant intraspecific diversity solely in the nematode treatment. Further, the average floral visitation length by pollinators on T. pratense was decreased by earthworm addition, and the abundance of pollinators tended to be increased by high plant intraspecific diversity. The aboveground biomass of L. perenne and leaf damage of T. pratense were not influenced by the treatments. These results suggest that plant intraspecific diversity and soil organisms can interactively or independently modify ecosystem functions such as aboveground productivity and pollination in the field. Specifically, the positive plant intraspecific diversity effect appears to emerge only under conditions of stress (high nematode abundance). This result indicates that plant intraspecific diversity may be important for the maintenance of ecosystem functions, especially in an agricultural context, where pest pressure can be high and can have large detrimental consequences. Based on the results that I found in the field, I conducted a greenhouse experiment (Chapter 4) with plant-parasitic nematodes M. hapla and different manipulated levels of plant intraspecific diversity. The aim was to elucidate the mechanisms behind the potential effect of plant-parasitic nematodes modifying the plant intraspecific diversity-ecosystem functions relationship. To investigate the plant diversity-productivity relationship on the intraspecific level, the diversity was set to four levels using two-, four-, eight-, and sixteen- cultivar mixtures of T. pratense and L. perenne. The results showed that the presence of plant-parasitic nematodes mediated the effect of plant intraspecific diversity on aboveground biomass of T. pratense on the intermediate level (the four-cultivar mixture). The evenness of the community decreased with increasing plant intraspecific diversity, while it was not affected by nematodes. The biomass of each plant individual was measured and the data showed that the biomass of the T. pratense cultivars was influenced by nematodes or plant intraspecific diversity. Specifically, the biomass of the T. pratense cultivar Violetta was significantly increased by nematodes, while the other T. pratense cultivars and L. perenne cultivars did not significantly respond to the nematode addition. Aboveground biomass of half of the T. pratense and L. perenne cultivars were influenced by plant intraspecific diversity and the effect size and direction depended on cultivar identity. I would suggest that the positive response of certain T. pratense cultivars to plant-parasitic nematodes as well as the dissimilar performance of plant cultivars with regard to plant intraspecific diversity contributed to the observed plant intraspecific diversity-productivity effects. These results highlight the influence of belowground parasitic nematodes on the effect of plant intraspecific diversity on productivity, suggesting that future biodiversity-ecosystem functioning research should give extra consideration to the effect of soil organisms.

Es ist bekannt, dass Pflanzendiversität und Interaktionen von Bodenorganismen eine dominierende Rolle für Ökosystemfunktionen spielen. Funktionell unterschiedliche Bodenorganismen werden zunehmend untersucht, und deren vorteilhafte oder nachteilige Auswirkungen auf Ökosystemfunktionen (z.B. die Produktivität) sind weithin anerkannt. Es wurde gezeigt, dass Bodenorganismen das Verhältnis von Pflanzenvielfalt und Ökosystemfunktionen auf Artenebene bestimmen. Auf der Ebene intraspezifischer Pflanzendiversität ist die Wirkung von Bodenorganismen auf dieses Verhältnis hingegen schlecht dokumentiert. Um das Verständnis der individuellen und kombinierten Effekte von intraspezifischer Pflanzendiversität und funktionell unterschiedlichen Bodenorganismen auf Ökosystemfunktionen zu verbessern, wurden im Rahmen dieser Doktorarbeit zwei Feldversuche in einem gemäßigten Grünland und ein Gewächshausversuch konzipiert und durchgeführt. In einem manipulativen Feldexperiment (Kapitel 2) untersuchte ich, ob die Zugabe von nützlichen Bodenorganismen (arbuskuläre Mykorrhizapilze (AMF) und Regenwürmer) und verschiedene Stufen der Pflanzensortendiversität interaktiv die Produktivität, die Etablierung von Fremdarten (Unkräutern), den Blattschaden durch Herbivore und Pathogene, und die Diversität oberirdischer Herbivore in Klee-Gras- Gemeinschaften beeinflussen. Die Zugabe von AMF führte zu einer Erhöhung der oberirdischen Pflanzenproduktivität und hatte einen negativen Einfluss auf die Diversität von oberirdischen Herbivoren. Die Biomasse von Unkräutern war geringer in Pflanzengemeinschaften mit hoher, im Vergleich zu geringer Sortendiversität. Regenwürmer reduzierten die Kolonisierung der Wurzeln durch AMF, wenn AMF zugegeben wurde, hatten aber keinen Effekt auf die Pflanzenproduktivität und Diversität der Herbivoren. Interaktive Effekte der beiden Bodenorganismen und der Sortendiversität wurden nicht gefunden. Unsere Ergebnisse zeigen die unabhängigen Rollen und die additiven, positiven Effekte von AMF und Sortendiversität auf Funktionen wie Produktivität und Resistenz gegen Fremdarten. Auf Basis dieser Ergebnisse wurde ein zweiter Feldversuch (Kapitel 3) durchgeführt. Ein schädlicher Bodenorganismus (pflanzenparasitären Nematoden Meloidogyne hapla Chitwood) wurde auf den Feldflächen eingeführt, um den Einfluss seiner Wechselwirkung mit nützlichen Bodenorganismen (AMF und Regenwürmer) und Pflanzensortendiversität auf die Produktivität der Flächen, oberirdische Herbivorie und Blütenbesuchsrate zu untersuchen. Die Ergebnisse zeigten eine positive Wirkung von Pflanzensortendiversität auf die oberirdische Primärproduktion, die größtenteils von T. pratense gebildet wurde. Der Effekt der Pflanzensortendiversität auf die Produktivität von T. pratense wurde durch die Nematoden vermittelt, d.h. die Pflanzensortendiveristät erhöhte die oberirdische Primärproduktion ausschließlich in Flächen, in denen Nematoden zugefügt worden waren. Ferner wurde die durchschnittliche Blütenbesuchsdauer von Bestäubern auf T. pratense durch Zugabe von Regenwürmern verringert, und die Abundanz der Bestäuber durch die Pflanzensortendiversität tendenziell erhöht. Die oberirdische Primärproduktion von L. perenne und Blattschäden von T. pratense wurden nicht von den Behandlungen beeinflusst. Diese Ergebnisse legen nahe, dass intraspezifische Pflanzendiversität und Bodenorganismen interaktiv oder unabhängig Ökosystemfunktionen modifizieren können, wie beispielsweise oberirdische Primärproduktion und Bestäubung. Genauer gesagt, scheint der positive Effekt der intraspezifischen Pflanzendiversität nur unter Bedingungen von Stress (hohe Nematoden-Abundanz) aufzutreten. Dieses Ergebnis zeigt, die Wichtigkeit intraspezifischer Pflanzendiversität für den Erhalt von Ökosystemfunktionen, vor allem in einem landwirtschaftlichen Kontext, in dem Schädlingsdruck hoch sein und nachteilige Folgen haben kann. Basierend auf den Ergebnissen der Feldversuche führte ich einen Gewächshausversuch (Kapitel 4) mit pflanzenparasitären Nematoden, M. hapla, und unterschiedlichen intraspezifischen Pflanzendiversitäten durch. Ziel war es, die Mechanismen des Effekts pflanzenparasitärer Nematoden auf die Wechselwirkung zwischen intraspezifischer Pflanzendiversität und Ökosystemfunktionen aufzuklären. Um diese Wechselwirkung auf innerartlicher Ebene zu untersuchen, wurden vier Pflanzensortendiversitäten mit zwei, vier, acht oder sechzehn Sorten von T. pratense und L. perenne etabliert. Das Ergebnis zeigte, dass die Anwesenheit von pflanzenparasitären Nematoden den Effekt der Pflanzensortendiversität auf die Primärproduktion von T. pratense bei mittlerer Diversität (vier Kultivar- Gemisch) vermittelt. Die Eveness nahm mit zunehmender Pflanzensortendiversität ab, wurde aber nicht von Nematoden beeinflusst. Die Biomasse der Einzelpflanzen wurde bestimmt, und die Daten zeigten, dass die Primärproduktion der T. pratense Sorten von Nematoden oder Pflanzensortendiversität abhing. Im einzelnen wurde die Primärproduktion der T. pratense Sorte ‚Violetta‘ durch die Zugabe von Nematoden erhöht, während die anderen T. pratense- und L. perenne Sorten nicht signifikant auf die Nematoden Behandlung reagierten. Die Hälfte der T. pratense- und L. perenne Sorten wurden von der Pflanzensortendiversität beeinflusst, wobei Größe und Richtung der Effekte von der Identität der Sorte abhing. Ich nehme an, dass die positive Reaktion bestimmter T. pratense Sorten auf Nematoden sowie die unterschiedliche Reaktion der Pflanzensorten auf die Pflanzensortendiversität zu den beobachteten Wechselwirkungen zwischen intraspezifischer Pflanzendiversität und Ökosystemfunktionen beitrugen. Diese Ergebnisse unterstreichen den Einfluss bodenlebender Nematoden auf die Wirkung intraspezifischer Pflanzendiversität auf die Produktivität, was darauf hindeutet, dass Bodenorganismen in zukünftiger Forschung zu Wechselwirkungen von Biodiversität und Ökosystemfunktionen besonders berücksichtigt werden sollten.