Modulating vocal pitch perception and production with transcranial direct current stimulation

Abstract

While neuroimaging studies have identified a network of brain regions that are involved in sound perception and production, the roles of each node in this network are unknown. We postulate a causal role of the right and left posterior superior temporal gyrus (pSTG) and posterior inferior frontal gyrus (pIFG) in vocal pitch control. In this study we test this hypothesis by creating temporary reversible lesions using transcranial direct current stimulation (tDCS). Methods: Subjects’ performance in two experimental tasks was measured over five separate sessions each. They received unilateral cathodal stimulation over pSTG and pIFG for each hemisphere separately and one sham stimulation session. In the first experiment subjects (n = 10) performed a pitch reproduction task and accuracy following tDCS was tested. In the second experiment subjects (n = 15) heard their own voice fed back during hummed vocalization. Feedback was altered unexpectedly in pitch. Subjects' compensation for the transposed feedback after brain stimulation was measured and compared to data from amusic subjects (n = 8) that did not undergo brain stimulation. All data was digitally recorded and analyzed using custom-built software. Results: Pitch matching accuracy is impaired after cathodal stimulation over left pIFG and right pSTG compared to sham. In addition, all non-amusic subjects are sensitive to changes in auditory feedback and compensate without brain stimulation. Tone-deaf subjects show a lack of reaction to changes in feedback. When reducing neural excitability in both the left pIFG and the right pSTG, musically trained subjects compensate to a smaller amount when presented with transposed feedback of their own voice. Subjects without musical training do not show an effect of tDCS on magnitude of compensation. Independently from musical training, all subjects react with greater latency to pitch-shifted feedback after stimulation on right pSTG. Conclusion: In this study we were able to demonstrate that both the posterior inferior frontal gyrus and the posterior superior temporal gyrus are important nodes in the bi-hemispheric network involved in vocal pitch control. To a certain extent, the neural mechanisms underlying efficient vocal pitch regulation are experience-dependent. TDCS is a viable method to modulate vocal output and should be further employed as a therapeutic tool for speech disorders.

Während mittels bildgebender Verfahren ein Netzwerk von Hirnregionen identifiziert werden konnte, das der Wahrnehmung und Wiedergabe von Lauten dient, ist die genaue Funktion einzelner Knoten innerhalb dieses Netzwerkes unbekannt. Für die willkürliche Kontrolle der menschlichen Stimme postulieren wir eine kausale Rolle des Gyrus temporalis superior posterior (pSTG) und des Gyrus frontalis inferior posterior (pIFG) der linken und rechten Hemisphäre. In dieser Arbeit wird die Funktion dieser Areale durch reversible Läsionsstudien mithilfe der transkraniellen Gleichstromstimulation (tDCS) untersucht. Methoden: In zwei Experimenten, bestehend aus je fünf separaten Stimulationen, erhielten die Probanden je eine kathodische Stimulation über dem pSTG und dem pIFG jeder Hemisphäre sowie eine Placebostimulation. Im ersten Experiment sollten die Probanden (n = 10) eine Tonfolge wiedergeben, wobei die Genauigkeit der Tonwiedergabe nach erfolgter tDCS gemessen wurde. Im zweiten Experiment hörten die Probanden (n = 15) sich selbst summen. Dieses Feedback wurde unerwartet in der Tonhöhe verändert. Die Kompensation zum transponierten Feedback nach Hirnstimulation wurde gemessen und mit Daten von Amusikern (n = 8), die keine Hirnstimulation erhielten, verglichen. Alle Daten wurden digital aufgenommen, weiterverarbeitet und ausgewertet. Ergebnisse: Nach Stimulation über dem linken pIFG und dem rechten pSTG wird die Tonhöhe einer zu imitierenden Tonfolge weniger exakt wiedergegeben als unter Placebostimulation. Des Weiteren nehmen alle nicht-amusischen Probanden ungewollte Veränderungen im Feedback ihrer eigenen Stimme wahr und kompensieren ohne Stimulation hierfür. Amusiker hingegen zeigen keine Reaktion auf verändertes Feedback. Reduziert man die neuronale Erregbarkeit in dem linken pIFG und dem rechten pSTG, kompensieren musikalisch geschulte Probanden in geringerem Maße als ohne Stimulation. Probanden ohne musikalisches Training zeigen keinen Einfluss der tDCS auf das Ausmaß der Kompensation. Unabhängig von musikalischem Training reagieren jedoch alle Probanden nach kathodischer tDCS über dem rechten pSTG langsamer auf das veränderte Feedback ihrer eigenen Stimme. Fazit: In dieser Arbeit konnte gezeigt werden, dass sowohl der Gyrus frontalis inferior posterior als auch der Gyrus temporalis superior posterior wichtige Knotenpunkte in einem bihemisphäriellen Netzwerk der Stimmkontrolle sind. Die neuronalen Mechanismen einer effizienten Stimmhöhenregulation sind zu einem gewissen Maße trainingsabhängig. tDCS ist eine geeignete Methode, die Lautproduktion zu modulieren und sollte vermehrt in der Therapie von Sprechstörungen zum Einsatz kommen.