Cortical activity evoked by mirroring of hand movement in healthy subjects and stroke patients

Abstract

Background Stroke is one of the leading causes for death and permanent disability. The upper limb dysfunction is one of the most difficult complications to treat after stroke. The conventional therapeutic techniques mainly focus on stimulating the use of the paretic upper limb in supervised training tasks, such as repetitive active arm training, constraint-induced movement therapy and robot-assisted arm training. However, the traditional strategies in improving upper extremity dysfunction severely affected by stroke presented limited outcomes. Recently, new strategies built upon visual stimulation, such as mirror therapy (MT) or movement observation therapy (MOT) were recommended for improving upper limb dysfunction after stroke. Although there is increasing evidence for positive therapeutic effects of these therapies, their neural mechanisms are poorly understood, particularly regarding the contribution of the two hemispheres. Furthermore, the effect of movement mirroring on brain activity in stroke patients is even less understood. Objectives To investigate the effects of movement mirroring on cerebral activity compared with those of movement observation in healthy subjects, and to explore the regions and patterns of cortex activations evoked by the movement mirroring in individual healthy and stroke participants. Methods Fifteen healthy volunteers and five stroke patients with severe paresis of the upper limbs participated in the functional imaging study. Movement mirroring was carried out in healthy subjects and stroke patients. Movement observation was only performed in healthy volunteers. Cerebral activations were recorded with functional magnetic resonance imaging. We compared the image data during movement observation and movement mirroring from either hand in healthy subjects, and compared the cerebral activation pattern of individual stroke patients elicited by movement mirroring with that of healthy participants. Imaging data were processed using a statistical parametric mapping software package. SPSS was employed for further statistical analyses. The Spearman correlation test was used to evaluate relationships between T value at the precuneus and movement speed / mirror illusion questionnaire / age. The Wilcoxon signed-rank test was applied to test for significant differences. For each test, significance threshold was set at P < 0.05. Results Movement mirroring induced additional activations in primary and higher-order visual areas (i.e. the precuneus) strictly contralateral to the perceived hand. In contrast, comparison of brain activity while observing somebody else’s movement of either hand revealed no significant difference. On an individual-subject basis, for normal subjects, cerebral activations were evoked by movement mirroring of the right hand in 11 out of 15 subjects and that of the left hand in 13 out of 15 subjects. There was no correlation between T value at the precuneus contralateral to the perceived hand and movement speed / subjective experience of the mirror illusion. Negative correlation of activation strength with age was found for the right hand only. The activation pattern in stroke patients was comparable to that of normal subjects and presented in four out of five patients. Conclusions The study demonstrates that it is movement mirroring rather than pure movement observation elicits lateralised cerebral activations. The magnitude of this effect in the precuneus contralateral to the perceived hand might be independent of movement speed and subjective experience of the mirror illusion. On an individual-subject basis, cerebral activation contralateral to the moving hand can be evoked in the majority of healthy subjects and stroke patients with severe hemiparesis, but not in all of them.

Hintergrund Der Schlaganfall ist eine der führenden Ursachen für Pflegebedürftigkeit und Invalidität. Der paretische Arm nach Schlaganfall stellt dabei für die Rehabilitation eine der größten Herausforderungen dar. Die herkömmlichen therapeutischen Methoden, die auf aktiven Übungen der oberen Extremität beruhen, wie repetitives Armtraining, Constraint-induced movement therapy (CIMT), auch als forced-used training bezeichnet, und roboter- assistiertes Arm-Training setzen jedoch meistens eine motorische Restfunktion voraus und sind daher für den schwer betroffenen Arm weniger geeignet. Neue Strategien, die komplexe visuelle Stimuli benutzen, wie Spiegeltherapie ( mirror therapy, MT) oder Therapie durch Bewegungsbeobachtung (movement observation therapy, MOT) wurden zur Verbesserung der Armfunktionen in jüngster Zeit empfohlen. Ihre Wirksamkeit wurde in einigen Studien dargelegt. Obwohl die Effektivität dieser Therapien dadurch nachgewiesen wurde, ist über die neuronalen Mechanismen der Spiegelillusion und der Bewegungsbeobachtung nur wenig bekannt. Das gilt sowohl für Normalpersonen als auch für Schlaganfallpatienten. Insbesondere welche Rolle beide Hemisphären dabei spielen, ist noch weitgehend unbekannt. Welche Wirkung die Bewegungsspiegelung auf die Hirnaktivität bei Schlaganfallpatienten hat, ist in der Literatur noch wenig beschrieben. Ziele Es sollte die zerebrale Aktivierung bei einer Bewegungsspiegelung (MT) und einer Bewegungsbeobachtung (MOT) bei gesunden Probanden verglichen werden und die Effekte der Bewegungsspiegelung (MT) mit denen von Schlaganfallpatienten verglichen werden. Methoden Fünfzehn gesunde Probanden und fünf Schlaganfall-Patienten mit schweren Lähmungen der oberen Extremität nahmen an der Studie mit funktioneller Bildgebung teil. Aufgaben zur Bewegungsspiegelung (MT) wurden von gesunden Probanden und Schlaganfall- Patienten durchgeführt. Aufgaben zur Bewegungsbeobachtung (MOT) wurden nur von gesunden Probanden durchgeführt. Die zerebralen Aktivierungen wurden mit Hilfe der funktionellen Magnetresonanztomographie (fMRI) bestimmt. Wir verglichen die Bilddaten während der Bewegungsbeobachtung (MOT) mit denen der Bewegungsspiegelung (MT) von jeder Hand in gesunden Probanden und verglichen ebenso die zerebralen Aktivierungsmuster einzelner Schlaganfall-Patienten bei Bewegungsspiegelung (MT) mit der Aktivierung bei gesunden Probanden. Die bildgebenden Daten wurden unter Verwendung eines statistischen parametrischen Mapping-Software-Pakets ausgewertet und mittels SPSS für weitere statistische Auswertungen verwendet. Der Spearman-Korrelationstest wurde verwendet, um Beziehungen zwischen dem T-Wert im Precuneus-Bereich für Bewegungsgeschwindigkeit, Spiegel-Illusion-Fragebogen, Alter auszuwerten. Der Wilcoxon-Test wurde angewandt, um signifikante Unterschiede zu testen. Für jeden Test wurde die Signifikanzschwelle bei P <0,05 festgelegt. Ergebnisse Die Bewegungsspiegelung (MT) induziert zusätzliche Aktivierungen in visuellen Arealen primäres und höherer Ordnung (d.h. im Precuneus) strikt kontralateral zur wahrgenommenen Hand. Im Gegensatz dazu zeigte die Aktivierung bei Bewegungsbeobachtung (MOT) –wenn eine andere Person eine Hand bewegte - keinen signifikanten Seitenunterschied. Bei normalen Probanden wurde bei einer Analyse der Einzelpersonen eine zerebralen Aktivierung durch Bewegungsspiegelung der rechten Hand in 11 von 15 Patienten und der linken Hand in 13 von 15 Probanden beobachtet. Es gab keine Korrelation zwischen T-Wert im Precuneus-Bereich kontralateral zur wahrgenommenen Hand und der Bewegungsgeschwindigkeit bzw. der subjektiven Stärke der Spiegelillusion. Es wurde eine negative Korrelation der Aktivierungsstärke mit zunehmendem Alter, aber nur für die rechte Hand gefunden. Die Aktivierungsmuster bei Schlaganfall-Patienten waren vergleichbar mit jener von gesunden Probanden (in vier von fünf Patienten). Schlussfolgerungen Die Studie zeigt, dass es die Bewegungsspiegelung (MT) und nicht die reine Bewegungsbeobachtung (MOT) ist, die eine lateralisierte zerebrale Aktivierung auslöst. Das Ausmaß dieses Effekts im Precuneus kontralateral zur wahrgenommenen Hand war von der Bewegungsgeschwindigkeit und der subjektiven Stärke der Spiegel-Illusion nicht beeinflusst. Bei einer Analyse der Einzelpersonen (individual-subject analysis) ergibt sich, dass eine zerebrale Aktivierung kontralateral zur bewegten Hand in der Mehrzahl bei gesunden Personen und bei Patienten mit schwerer Parese nach Schlaganfall zu beobachten ist, jedoch nicht bei jeder Einzelperson.