Representation and processing of odor information in the antennal lobe of Drosophila melanogaster

Abstract

In this thesis I investigated how odor information is represented and processed in the antennal lobe (AL) of the fruit fly Drosophila melanogaster. In Drosophila, as in other animals, odor information is encoded in the ensembles of activated olfactory sensory neurons (OSN). This information is integrated and processed in the AL glomeruli, where OSNs make synapses with projection neurons (PN) and local neurons (LN). While most PNs arborize in single glomeruli and thus receive input from a single OSN class, LNs innervate many glomeruli. It is still not fully understood how the interglomerular LN network affects the activity transfer from OSNs to PNs. To investigate this question I used the genetically engineered calcium sensor G-CaMP and performed in vivo recordings of odor-evoked spatio-temporal activity patterns in different neuron populations of the fly AL. In Chapter I, I analyzed the concentration dependency of odor responses of OSNs, two types of LNs and PNs. I found stereotyped and concentration dependent spatio-temporal response patterns in all neuron populations. While OSN and PN responses were clearly glomerular, LN responses were spatially structured but distributed over broad areas of the AL. Responses in the two LN subpopulations differed, suggesting that these neurons might have different functional roles. The gain of each glomerulus (relationship between OSN and PN responses) was concentration dependent, and the concentration-gain relationship was different for different odors in some glomeruli. These results suggest that interglomerular interactions shape glomerulus gain in an odor dependent manner. In Chapter II, I analyzed the representation of odor mixtures and its components in OSNs and PNs and the role of GABAergic neurons in shaping the AL output. I found that PN responses to odor mixtures could not be predicted from the OSN response alone. Furthermore, I found that glomerular responses to odors are constitutively suppressed by fast GABAergic inhibitory input. Taken together, these results show that the transmission of olfactory information from OSNs to PNs is not a simple feed-forward process. Instead, odor processing in the AL is complex and involves the interplay of several LN networks. AL network activity might decorrelate odor representations at the input and output and thus increase the capacity to discriminate between odors.

Die vorliegende Arbeit untersucht die Repräsentation und Verarbeitung von Duftinformation im Antenallobus (AL) der Fruchtfliege Drosophila melanogaster. Düfte werden bei Drosophila wie auch bei anderen Tieren durch die Aktivität von Ensembles olfaktorischer Rezeptorneurone (OSNs) kodiert. Diese Information wird in den Glomeruli des AL integriert und prozessiert, wo OSNs synaptischen Kontakt sowohl mit Projektionsneuronen (PNs) als auch mit lokalen Interneuronen (LNs) machen. Während die meisten PNs jeweils nur in einem einzelnen Glomerulus verzweigen und also nur Eingang von einer Klasse von OSNs erhalten, innervieren LNs viele Glomeruli. Wie jedoch das Netzwerk multiglomerulärer LNs die Informationsübertragung zwischen den vorwiegend uniglomerulären OSNs und PNs beeinflusst ist noch weit gehend unbekannt. Um diese Fragestellung zu untersuchen, habe ich den genetisch kodierten Kalzium Indikator G-CaMP verwendet und in den genannten Neuronentypen räumlich- zeitliche Muster duftinduzierter Aktivität in vivo gemessen. In Kapitel 1 habe ich die Konzentrationsabhängigkeit der Duftantworten von OSNs, PNs und zwei Klassen von LNs untersucht. Ich fand stereotype, konzentrationsabhängige räumlich-zeitliche Antwortmuster in allen Neuronentypen. Während OSN und PN Antworten strikt uniglomerulaer waren, zeigten LNs räumlich klar strukturierte Aktivitätsänderungen, die sich über weite Bereiche des AL ausbreiteten. Antwortunterschiede zwischen den zwei Klassen von LNs legen dabei eine funktionale Diversität von LNs nahe. Der Gain jedes Glomerulus (Verhältnis zwischen OSN und PN Antworten) war konzentrationsabhängig. Diese Konzentrationsabhängigkeit des Gain war für einige Glomeruli unterschiedlich für verschiedene Düfte. Dies weist darauf hin, dass die Interaktion zwischen Glomeruli den Gain einzelner Glomeruli duftabhängig moduliert. In Kapitel 2 habe ich untersucht, wie Duftgemische und deren Komponenten durch OSNs und PNs repräsentiert werden und welchen Einfluss GABAerge Neurone auf die Aktivität in PNs haben. Dabei konnte ich zeigen, dass die Antworten der PNs auf Duftgemische nicht allein durch die Antworten der OSNs vorherzusagen waren. Des Weiteren konnte ich eine konstitutive Hemmung der glomerulären Antworten durch schnelle GABAerge Eingänge nachweisen. Die Ergebnisse der hier vorliegenden Arbeit demonstrieren folglich, dass die Übertragung der Duftinformation von OSNs auf PNs kein einfacher Feed-forward Prozess ist. Vielmehr modifiziert das Zusammenspiel mit LN Netzwerken den Informationsfluss grundlegend. Diese Netzwerkaktivität könnte die Unterscheidbarkeit zwischen Düften erhöhen, indem Duftrepräsentationen im Eingang und Ausgang des AL dekorreliert werden.