Environmental contaminants have caused substantial population declines of many predatory species during the 20th century. Especially raptors suffered from reproductive impairments and increased mortality due to the biomagnification of persistent organic pollutants such as dichlorodiphenyltrichloroethane (DDT) and polychlorinated biphenyls (PCBs). These deleterious effects on raptors, in combination with adverse effects on human health, resulted in national and global bans of these substances. As a result, populations of many predator species began to recover from the 1980s onwards. Despite these advances, regulatory frameworks still have shortcomings that result in the environmental emissions of hazardous chemicals. Some of these chemical classes, like anticoagulant rodenticides (ARs), have been shown to threaten European raptor populations through secondary poisoning. ARs inhibit the synthesis of coagulation factors in the liver of vertebrates and are also used in Germany to control rodent populations. However, for other substances that are suspected of threatening raptors, such as plant protection products (PPPs) or medicinal products (MPs), only limited information is available in wildlife species.
As chemical legislations are harmonised across the member states of the European Union, monitoring the outcome of e.g. risk mitigation measures needs to be conducted at the same spatial scale. Therefore, the first part of this dissertation aimed to identify the most suitable species for pan-European biomonitoring of priority contaminants. Candidate species were shortlisted using a scoring scheme based on distribution and ecological criteria such as diet, habitat and migration (chapter 2). In contrast to other European countries, threats to birds of prey from environmental contaminants such as ARs are largely unknown in Germany. Therefore, the core topic of the dissertation dealt with the identification and characterisation of legacy and emerging chemical threats on a national scale. In the first step, the analysis focused on the livers of deceased birds as the liver allows for analyses of chemicals with different physicochemical properties (chapters 3 and 4). In the next step, blood from nestlings was analysed to increase the spatiotemporal resolution of contaminant signals (chapter 5). Chapters 3 and 5 investigated the distribution of priority substance groups such as ARs as well as selected PPPs and MPs in birds of prey of different feeding guilds. In contrast, chapter 4 focused on the identification of 2,441 legacy and emerging contaminants in white-tailed sea eagles (Haliaeetus albicilla) as an indicator species for the Baltic Sea region. For the analyses of livers (chapters 3 and 4), both liquid (LC) and gas chromatography (GC) coupled to mass spectrometry was used. In contrast, the analyses of the blood focused on more polar, non-volatile LC amendable contaminants (chapter 5).
The results of chapter 2 demonstrated that the selection of candidate species for pan-European species can be reduced to only a few species. The common buzzard (Buteo buteo) and tawny owl (Strix aluco) were the most suitable sentinel species for most of the considered contaminants due to their wide-spread distribution, large habitat niche and residency. However, other species may be better sentinels for specific monitoring schemes, such as the golden eagle (Aquila chrysaetos) for lead (Pb) or the northern goshawk (Accipiter gentilis) for studies including far northern European regions. The applied trait-based approach for identifying raptor biomonitors has proven to be robust and can be extended to other continents and contaminants.
When focusing on the national monitoring of birds of prey from Germany, the results from the third chapter demonstrated that ARs pose the most severe threat among 30 PPPs and 7 MPs. Urban northern goshawks and red kites (Milvus milvus) showed ARs residues in >80% of the individuals, and concentrations frequently exceeded toxicity thresholds. The frequent detection of ARs in the northern goshawk as mainly avivorous (bird-eating) species indicates extensive food web contamination in urban areas. In contrast, the high detection rate of red kites as rodent-predating species is comparable to that in other European countries. It was shown that 38% of the mainly piscivorous (fish-eating) white-tailed sea eagles were also exposed to ARs at lower concentrations. In contrast, the purely piscivorous osprey showed no contaminant exposure. Due to the small sample size of ospreys, further studies are recommended to investigate the exposure pathway of ARs in white-tailed sea eagles. Among the MPs, ibuprofen was most frequently detected, with the highest detection rate in the livers of white-tailed sea eagles (24%). The large prescription volume and incomplete wastewater removal might be responsible for the observed exposures. Among the PPPs, only the neonicotinoid thiacloprid and the expired insecticide dimethoate (and its metabolite omethoate) were detected in two red kites each. The concentrations of dimethoate/omethoate were considered to be a result of deliberate poisoning. Together with acute AR poisoning in another red kite, deliberate poisoning is expected to threaten red kites in Germany. In addition to investigating chemical threats by three classes of priority contaminants, chapter 4 identified 85 legacy and emerging contaminants in the livers of white-tailed sea eagles. Most contaminants were MPs (including transformation products), even though they were not predicted to be persistent or bioaccumulative. Their frequent detection is expected to be influenced by the large representation of MPs among the target analytes (45%). Nevertheless, the results demonstrate that MPs enter aquatic food webs and that removal rates in wastewater treatment plants seem to be insufficient. Legacy contaminants such as DDTs and PCBs were detected in all individuals but below toxicity thresholds. Other frequently detected contaminants were per- and polyfluoroalkyl substances (PFAS), commonly known as forever chemicals. Perfluorooctanesulfonic acid (PFOS) accounted for most of the PFAS contamination (96.8% of Σ10PFAS) and showed the highest concentrations in the white-tailed sea eagles, together with DDTs and PCBs. The relatively high PFOS concentration of some individuals in the catchment area of the river Elbe indicates the presence of point pollution in northern Germany. The most frequently detected PPPs were spiroxamine (approved fungicide) and simazine (expired herbicide), which showed increasing concentrations in white-tailed sea eagles from agricultural landscapes.
The blood analysis from nestlings applied an extended LC method to chapter 3 by focusing on ARs, 90 PPPs and 7 MPs. Similar to chapter 3, red kites were particularly impacted by AR contamination (22.6%). In addition to red kites, AR residues were also detected in common buzzards (8.6%), while no residues were detected in Montagu’s harriers (Circus pygargus), white-tailed sea eagles and ospreys. The ground breeding Montagu’s harriers were sampled in cereal fields, which indicates that AR applications as PPPs do not seem to be a relevant exposure pathway in the sampling region anymore. However, the half-life of ARs in the blood is shorter than in the liver, which complicates their detection. The low half-life, in combination with the generally lower AR concentrations in white-tailed sea eagles, is expected to be responsible for non-detects in their blood. Ospreys did not show AR residues in their liver or blood, which indicates that the species is not at risk for exposure. In general, ARs residues were higher in terrestrial raptors from North-Rhine Westphalia compared to North-Eastern Germany, which was expected to be related to the increased biocidal application of ARs in regions of high population density and intensive livestock farming. The most frequently detected PPP in the blood of nestlings was the herbicide bromoxynil (14%). The median concentrations in Montagu’s harrier were similar (red kite) or lower (common buzzard) compared to the other terrestrial tree-nesting raptors. Therefore, overlaps in their dietary niche are expected to be most influential for the observed exposure rather than direct exposures in cereal fields. Similar to ARs, bromoxynil concentrations in terrestrial raptors from North-Rhine Westphalia were higher compared to North-Eastern Germany, which might be related to the intense field agriculture in the region.
In summary, the results of this dissertation demonstrate that birds of prey are exposed to a large cocktail of chemicals across different regulations. In addition to the currently approved ARs, banned persistent and bioaccumulative contaminants such as DDTs, PCBs and PFOS showed the highest concentrations. ARs have especially been shown to threaten birds of prey in urban areas and regions with intensive livestock farming. To reduce the impact of ARs on species that are particularly threatened, such as urban northern goshawks and red kites, additional sanitary measures in livestock farms and urban areas are recommended in combination with limiting the outdoor use of particularly toxic ARs. Due to the complexity of assessing toxic effects under field conditions, it is further recommended to primarily focus on persistence and bioaccumulation for protecting apex predators. This approach allows for the termination of exposures once additional information on adverse effects become apparent. In addition to persistent and bioaccumulating substances, many MPs and currently approved and expired PPPs have also been detected. These examples show that chemical exposures of apex predators are complex and do not solely rely on chemical properties. For example, the feeding ecology, the habitat uses (urban, agricultural), and the use pattern of the respective chemicals have been shown to play an important role for exposure. Based on the result of this dissertation, I recommended that monitoring data, ecological factors (e.g. feeding ecology) and the landscape context of exposures need to be better taken into account in regulatory risk assessments. Together with focusing on environmental persistence and bioaccumulation, these measures are expected to protect birds of prey and other wildlife species before adverse effects in individuals or populations manifest.
Umweltschadstoffe haben bei vielen Prädatoren zu einem erheblichen Rückgang der Populationen während des 20. Jahrhunderts geführt. Insbesondere Greifvögel litten unter Reproduktionsstörungen und erhöhter Sterblichkeit aufgrund der Biomagnifikation persistenter organischer Schadstoffe wie Dichlordiphenyltrichlorethan (DDT) und polychlorierten Biphenylen (PCBs). Diese Auswirkungen auf Greifvögel führten in Kombination mit schädlichen Folgen für die menschliche Gesundheit zu nationalen und weltweiten Verboten dieser Stoffe. Infolgedessen begannen sich die Populationen vieler Greifvogelarten ab den 1980er Jahren zu erholen. Trotz dieser regulatorischen Fortschritte gibt es derzeit immer noch Mängel in den Chemikaliengesetzen, die zu Emissionen gefährlicher Chemikalien in die Umwelt führen. Einige dieser chemischen Klassen, wie z. B. antikoagulante Rodentizide (ARs), bedrohen nachweislich Greifvogelpopulationen durch Sekundärvergiftungen in Europa. ARs hemmen die Synthese von Gerinnungsfaktoren in der Leber von Vertebraten und werden auch in Deutschland häufig zur Kontrolle von Nagetierpopulationen eingesetzt. Für andere Substanzgruppen, die im Verdacht stehen Greifvögel zu gefährden, wie beispielsweise aktuell verwendete Pflanzenschutzmittel (PSM) oder Arzneimittel, liegen hingegen nur begrenzt Informationen in Wildtierarten vor.
Da die europäische Chemikaliengesetzgebung in den Mitgliedstaaten der Europäischen Union harmonisiert ist, muss die Überwachung der Ergebnisse z. B. von Risikominderungsmaßnahmen auf der gleichen räumlichen Ebene durchgeführt werden. Daher untersuchte der erste Teil dieser Dissertation die Eignung europäischer Greifvogelarten für europaweiteres Monitoring prioritärer Schadstoffe (Kapitel 2). Hierbei spielten neben der Verbreitung auch ökologische Kriterien wie Nahrung, Habitat und Zugverhalten eine zentrale Rolle. Da in Deutschland die Gefahren für Greifvögel durch Umweltschadstoffe, wie beispielsweise ARs, weitgehend unbekannt sind beschäftigte sich das Kernthema der Dissertation mit der Identifizierung und Charakterisierung bekannter und unbekannter Schadstoffe auf nationaler Ebene. Hierzu fokussierte ich mich zuerst auf die Lebern von Greifvogel-Totfunden, da die Leber das zentrale Stoffwechselorgan ist und daher für die Analyse von Chemikalien mit unterschiedlichen physikalisch-chemischen Eigenschaften geeignet ist (Kapitel 3 und 4). Im nächsten Schritt wurde das Blut von Greifvogel-Nestlingen analysiert, um die räumlich-zeitliche Auflösung der Schadstoffexpositionen zu verbessern (Kapitel 5). In Kapitel 3 und 5 analysierte ich die Verteilung von prioritären Schadstoffgruppen wie ARs sowie ausgewählten PSMs und Arzneimitteln in Greifvögeln aus terrestrischen und aquatischen Nahrungsgilden. In Kapitel 4 fokussierte ich mich auf die Identifizierung von 2441 bekannten und neuauftretenden Schadstoffen in Seeadlern (Haliaeetus albicilla) als Indikatorart für den Ostseeraum. Für die Analysen der Lebern (Kapitel 3 und 5) wurde sowohl Flüssigchromatographie (LC) als auch Gaschromatographie (GC) mit Massenspektrometern (MS)-Kopplung verwendet. Die Analysen im Blut konzentrierte sich hingegen auf polarere, nicht volatile LC-Chemikalien (Kapitel 5).
Die Ergebnisse des zweiten Kapitels zeigten, dass sich die europaweite Artenauswahl für die meisten der betrachteten Schadstoffe auf einige wenige Arten beschränken lässt. Der Mäusebussard (Buteo buteo) und der Waldkauz (Strix aluco) waren aufgrund ihrer weiten Verbreitung, ihrer breiten Lebensraumnische und Standorttreue die geeignetsten Arten für eine Vielzahl der betrachteten Schadstoffe. Andere Arten können jedoch für bestimmte Monitoringprogramme besser geeignet sein, wie beispielsweise der Steinadler (Aquila chrysaetos) für Blei oder der Habicht (Accipiter gentilis) für Programme, die auch weitnördliche Regionen in Europa einschließen. Der ökologisch basierte Ansatz zur Identifizierung von Indikatorarten hat sich als robust erwiesen und kann leicht auf andere Schadstoffgruppen und Kontinente ausgeweitet werden. Die Ergebnisse des nationalen Greifvogel-Monitorings in Deutschland aus Kapitel 3 zeigten, dass ARs unter 30 PSMs und 7 Arzneimitteln die größte Bedrohung für Greifvögel darstellen. Urbaner Habichte und Rotmilane (Milvus milvus) wiesen ARs in >80 % der Lebern auf und überschritten mehrfach Toxizitätsschwellenwerte. Die häufige Detektion im Habicht als überwiegend avivore (vogelfressende) Art deutet auf eine weitreichende Nahrungsnetzkontamination im städtischen Gebiet hin. Die häufige Detektion im Rotmilan als opportunistischem Kleinsäugerjäger ist hingegen vergleichbar mit der in anderen europäischen Ländern. Interessanterweise waren auch 38 % der überwiegend piscivoren (fischfressenden) Seeadler zu ARs exponiert. Rein piscivore Fischadler zeigten hingegen keine Schadstoffexposition. Aufgrund der geringen Stichprobenzahl der Fischadler werden weitere Studien empfohlen, um den Expositionspfad von ARs in Seeadlern zu untersuchen. Unter den Arzneimitteln wurde Ibuprofen am häufigsten in den Lebern von Seeadlern (24 %) nachgewiesen. Die Ergebnisse deuten auf eine aquatische Exposition hin, die mit einer unzureichenden Abwasserbereinigung und hohen Verbrauchsmenge zusammenhängen könnte. Unter den PSMs wurde das Neonicotinoid Thiacloprid sowie das nicht mehr zugelassenen Insektizid Dimethoat (und der Metabolit Omethoat) in jeweils zwei Rotmilanen nachweisen. Die Konzentrationen von Dimethoat/Omethoat deuten auf eine vorsätzliche Vergiftung hin. Zusammen mit einer AR-Vergiftung eines weiteren Rotmilans ist folglich davon auszugehen, dass vorsätzliche Vergiftungen eine Bedrohung für Rotmilane in Deutschland darstellen. Neben der Untersuchung chemischer Bedrohungen für drei prioritäre Schadstoffklassen (ARs, PSM, Arzneimittel), zeigten die Ergebnisse von Kapitel 4, dass insgesamt 85 der 2441 altbekannten und neuauftretenden Schadstoffe in Lebern von Seeadlern nachgewiesen wurden. Die meisten Schadstoffe waren Arzneimittel (einschließlich Transformationsprodukte), obwohl diese nicht als persistent oder bioakkumulativ eingestuft wurden. Insgesamt waren 45% der 2441 Schadstoffe Arzneimittel, da sich die Auswahl der Analyten auf die aquatische Umwelt fokussierte. Die Ergebnisse demonstrieren jedoch, dass eine unzureichende Abwasserbereinigung in Kläranlagen zu Expositionen in Spitzenprädatoren aquatischer Nahrungsnetzen führt. Altbekannte Schadstoffe wie PCBs und DDTs wurden in allen Individuen nachgewiesen, allerdings unterhalb der Toxizitätsschwellenwerte. Andere häufig nachgewiesene Schadstoffe waren Per- und Polyfluoralkylsubstanzen (PFAS), die veraltet auch als PFC abgekürzt wurden. Innerhalb der PFAS machte Perfluoroctansulfonsäure (PFOS) den Hauptteil der Kontamination aus (96,8% von Σ10PFAS) und zeigte zusammen mit DDTs und PCBs die insgesamt höchsten Konzentrationen in den Seeadlern. Die im Vergleich zur Literatur hohen PFOS-Konzentration einiger Individuen im Einzugsgebiet der Elbe deutet auf eine Emissionsquelle in Norddeutschland hin. Die am häufigsten nachgewiesenen PSMs waren Spiroxamin (zugelassenes Fungizid) und Simazin (nicht mehr zugelassenes Herbizid), die mit erhöhten Konzentrationen in den Seeadlern aus Agrarlandschaften nachgewiesen wurden.
Bei der Analyse des Blutes der Greifvogel-Nestlinge wurde ein erweiterter LC-Ansatz des dritten Kapitels angewandt, der sich auf ARs, 90 PSMs und 7 MPs fokussierte. Ähnlich wie in Kapitel 3 waren Rotmilane besonders von der AR-Kontamination (22,6%) betroffen. Des Weiteren wurden AR-Rückstände auch in Mäusebussarden (8,6%) nachgewiesen, während bei Wiesenweihen (Circus pygargus), Seeadlern und Fischadlern keine Exposition im Blut zeigten. Die bodenbrütende Wiesenweihe wurde in Getreidefeldern beprobt, was unterstreicht, dass AR-Anwendungen als PSM im Untersuchungsgebiet nicht mehr relevant zu sein scheinen. Jedoch ist die Halbwertszeit von ARs im Blut geringer als in der Leber, was die Detektion erschwert. Die geringe Halbwertszeit im Blut ist in Kombination mit einer vermutlich geringeren AR-Kontamination (basierend auf Kapitel 3) für die Abwesenheit von ARs im Blut der Seeadler verantwortlich. Fischadler hingegen scheinen generell nicht belastet zu sein. Es zeigte sich, dass die Konzentrationen von ARs in terrestrischen Greifvögeln aus Nordrhein-Westfalen im Vergleich zu denen in Nordostdeutschland höher sind. Dies hängt vermutlich mit der vermehrten Biozidanwendung in Regionen mit hoher Bevölkerungsdichte und intensiver Viehzucht zusammen. Das am häufigsten im Blut der Nestlinge nachgewiesene PSM war das Herbizid Bromoxynil (14%). Neben ARs wurde das Herbizid Bromoxynil in 14% der Nestlinge nachgewiesen. Die Median-Konzentrationen in der Wiesenweihe waren ähnlich hoch (Rotmilan) bzw. niedriger (Mäusebussard) im Vergleich zu den baumbrütenden terrestrischen Greifvögeln. Daraus wird geschlussfolgert, dass Überschneidungen in ihrer Nahrung für die beobachtete Exposition ausschlaggebend sind und nicht die direkte Exposition auf dem Feld. Ähnlich wie bei den ARs waren die Bromoxynil Konzentrationen in terrestrischen Greifvögeln aus Nordrhein-Westfalen höher als in Nordostdeutschland, was vermutlich mit dem intensiven Maisanbau in der Region zusammenhängt.
Zusammenfassend zeigen die Ergebnisse dieser Dissertation, dass Greifvögel in Deutschland einer Vielzahl verschiedener Chemikalien ausgesetzt sind. Insbesondere persistente und bioakkumulierende Schadstoffe wiesen die höchsten Konzentrationen auf. Neben den momentan zugelassenen ARs zeigte sich, dass verbotene Schadstoffe wie DDTs, PCBs und PFOS einen Hauptteil der Schadstoffbelastung ausmachen. Insbesondere ARs haben sich in städtischen Gebieten und Regionen mit intensiver Viehhaltung als Bedrohung für terrestrische Greifvögel erwiesen. Um die Auswirkungen auf besonders gefährdete Arten wie urbane Habichte und den Rotmilan zu verringern, werden zusätzliche Hygienemaßnahmen in Viehzuchtbetrieben und Städten sowie die Beschränkung der Verwendung besonders toxischer ARs im Freien empfohlen. Aufgrund der Komplexität der Bewertung toxischer Wirkungen unter Feldbedingungen empfehle ich außerdem sich zum Schutz von Greifvögeln in erster Linie auf die Persistenz und Bioakkumulation zu konzentrieren. Dieser Ansatz würde es erlauben, Expositionen zu beenden, sobald zusätzliche Informationen über schädliche Wirkungen bekannt werden. Neben persistenten und bioakkumulierenden Stoffen wurden auch eine Vielzahl an Arzneimitteln sowie aktuell zugelassene und bereits verbotene PSMs nachgewiesen. Diese Beispiele demonstrieren, dass chemische Exposition von Spitzenprädatoren komplex sind und nicht nur mit den Stoffeigenschaften zusammenhängen. Es zeigte sich, dass beispielsweise die Nahrungsökologie, die verwendeten Habitate (z.B. urban, landwirtschaftlich) sowie das Verwendungsmuster der jeweiligen Chemikalien eine wichtige Rolle für die Expositionen von Greifvögeln spielen. Auf der Grundlage der Ergebnisse dieser Dissertation wird empfohlen, dass Monitoringdaten, ökologische Faktoren (z. B. Fütterungsökologie) und der landschaftliche Kontext von Expositionen bei behördlichen Risikobewertungen besser berücksichtigt werden. Zusammen mit einer primären Fokussierung auf Persistenz und Bioakkumulation wird erwartet, dass diese Maßnahmen Greifvögel und andere Wildtierarten schützen, bevor sich negative Auswirkungen auf Individual- oder Populationsebene bemerkbar machen.
