Parasitism in a changing world: investigating the outcome of infection in freshwater zooplankton (Daphnia) under the influence of anthropogenically-derived environmental shifts

Abstract

Human activity is generating environmental shifts i) at a global scale and ii) at an unprecedented pace. In addition to the release of greenhouse gases, largely responsible for the ongoing elevation of the Earth’s average surface temperature, other sources of anthropic disturbances have been associated with abrupt changes in the abiotic parameters of natural ecosystems. In particular, freshwater bodies around the globe are facing a combination of warming, eutrophication and pollution by a variety of man-made contaminants. Because the influence of the external environment can strongly dictate the outcome of host-parasite interactions, the scientific literature has expressed concern that the occurrence and severity of diseases may be favoured under the influence of such disturbances. Using a commonly occurring system of a zooplanktonic host (Daphnia sp.) and its fungal parasite (Metschnikowia bicuspidata), the present work examines four possible sources of interference between anthropogenically-derived environmental shifts and the performance of a highly virulent parasite in controlled infection assays. In Chapter 1, we examined the conjoint effects of elevated temperature and host diet quality on distinct parameters of host and parasite fitness. We showed that a 4°C elevation in water temperature could greatly affect the success of infection, though the direction of these effects varied widely across specific associations of host genotype and diet quality. When incorporated as major components of the host’s diet, cyanobacterial species generally resulted in a sharp decrease of the parasite’s reproduction. To follow up on these observations, Chapter 2 asked whether the putative antifungal effects of cyanobacteria against Metschnikowia could also apply to free-living stages of the parasite, independently of their consumption by the host. Here, prior incubation of infective stages to high concentrations of cyanobacterial extracts did not reduce the success of infection, as we suspected. However, we found similar occurrences of genotype-by-environment interactions, supporting that phytoplankton composition and host genotypic diversity are important determinants of infection success in this system. In Chapter 3, we explored a contemporary source of environmental pollution affecting freshwater bodies. We provide the first experimental evidence that polystyrene nanoplastic particles (≤ 100 nm) can modulate the outcome of infection in a zooplanktonmicroparasite system, showing that high concentrations of nanoplastics can strongly reduce the parasite’s ability to produce spores within the host. Finally, to determine how climate-associated shifts in the phenology of co-occurring parasites could influence the dynamics of infection, Chapter 4 used sequential infections between our focal parasite and a competing, less virulent microsporidium (Ordospora colligata). We found evidence for priority effects at the within-host level, suggesting that prior emergence of the microsporidium in natural populations may be detrimental to the transmission of both parasites. Overall, these results provide only few examples of enhanced parasite transmission under the influence of anthropic disturbances, rather supporting that future environmental shifts will exert strong pressure on fitness traits of both hosts and parasites in this commonly occurring freshwater assemblage.

Menschliche Aktivitäten verursachen Umweltveränderungen i) auf globaler Ebene und ii) in einem noch nie dagewesenen Tempo. Neben der Freisetzung von Treibhausgasen, die weitgehend für den anhaltenden Anstieg der durchschnittlichen Oberflächentemperatur der Erde verantwortlich ist, wurden auch andere Quellen anthropogener Störungen mit abrupten Veränderungen der abiotischen Parameter natürlicher Ökosysteme in Verbindung gebracht. Vor allem Süßwasserkörper auf der ganzen Welt sind mit einer Kombination aus Erwärmung, Eutrophierung und Verschmutzung durch eine Vielzahl von anthropogenen Schadstoffen konfrontiert. Da die äußere Umgebung das Ergebnis von Wirt-Parasit-Interaktionen stark beeinflussen kann, wurde in der wissenschaftlichen Literatur die Sorge geäußert, dass das Auftreten und die Schwere von Krankheiten unter dem Einfluss solcher Störungen begünstigt werden könnten. Anhand eines häufig vorkommenden Systems aus einem zooplanktonischen Wirt (Daphnia sp.) und seinem Pilzparasiten (Metschnikowia bicuspidata) werden in der vorliegenden Arbeit vier mögliche Störquellen zwischen anthropogen bedingten Umweltveränderungen und der Leistung eines hochvirulenten Parasiten in kontrollierten Infektionstests untersucht. In Kapitel 1 untersuchten wir die gemeinsamen Auswirkungen einer erhöhten Temperatur und der Qualität der Wirtsnahrung auf verschiedene Parameter der Fitness von Wirt und Parasit. Wir konnten zeigen, dass eine Erhöhung der Wassertemperatur um 4 °C den Erfolg der Infektion stark beeinflussen kann, obwohl die Richtung dieser Auswirkungen je nach Wirtsgenotyp und Nahrungsqualität stark variiert. Wenn Cyanobakterienarten als Hauptbestandteile der Nahrung des Wirts aufgenommen wurden, führten sie im Allgemeinen zu einem starken Rückgang der Reproduktion des Parasiten. Um diese Beobachtungen weiterzuverfolgen, wurde in Kapitel 2 die Frage gestellt, ob die mutmaßliche antimykotische Wirkung von Cyanobakterien gegen Metschnikowia auch für freilebende Stadien des Parasiten gelten könnte, unabhängig von ihrem Verzehr durch den Wirt. In diesem Fall führte die vorherige Inkubation der infektiösen Stadien mit hohen Konzentrationen von Cyanobakterienextrakten nicht zu einer Verringerung des Infektionserfolgs, wie wir vermutet hatten. Wir fanden jedoch ähnliche Interaktionen zwischen Genotyp und Umgebung, was darauf hindeutet, dass die Zusammensetzung des Phytoplanktons und die Vielfalt der Wirtsgenotypen wichtige Faktoren für den Infektionserfolg in diesem System sind. In Kapitel 3 untersuchten wir eine zeitgenössische Quelle der Umweltverschmutzung, die sich auf Süßwasserkörper auswirkt. Wir erbrachten den ersten experimentellen Nachweis, dass Polystyrol-Nanoplastikpartikel (≤ 100 nm) das Ergebnis der Infektion in einem Zooplankton-Mikroparasiten-System beeinflussen können. Wir konnten zeigen, dass hohe Konzentrationen von Nanoplastik die Fähigkeit des Parasiten, Sporen im Wirt zu produzieren, stark verringern können. Um schließlich festzustellen, wie klimabedingte Verschiebungen in der Phänologie von gemeinsam auftretenden Parasiten die Infektionsdynamik beeinflussen könnten, wurden in Kapitel 4 sequenzielle Infektionen zwischen unserem Hauptparasiten und einem konkurrierenden, weniger virulenten Mikrosporidium (Ordospora colligata) durchgeführt. Wir fanden Belege für Prioritätseffekte innerhalb des Wirts, was darauf hindeutet, dass ein früheres Auftreten des Mikrosporidiums in natürlichen Populationen für die Übertragung beider Parasiten nachteilig sein könnte. Insgesamt liefern diese Ergebnisse nur wenige Beispiele für eine verstärkte Parasitenübertragung unter dem Einfluss anthropogener Störungen, was eher dafür spricht, dass künftige Umweltveränderungen einen starken Druck auf die Fitnessmerkmale sowohl der Wirte als auch der Parasiten in dieser häufig vorkommenden Süßwassergemeinschaft ausüben werden.