Community ecology of arbuscular mycorrhizal fungi in the molecular era

Abstract

In this dissertation I present studies on the community ecology of arbuscular mycorrhizal (AM) fungi, a group of formerly cryptic plant symbionts of formidable importance. Such studies have been made possible to a formerly unprecedented extent by the use of state-of-the-art, high throughput DNA sequencing methods. The chapters discuss the composition, structure, assembly and coexistence of AM fungal communities and the influence of both host and environmental factors on them. Chapter 1 provides a brief introduction to the importance of AM fungi, to molecular methods employed in studying their communities, the Biodiversity Exploratories project (the framework in which the research in chapters 2 and 3 were carried out) and outlines the aims of the following chapters. Chapter 2 is a study of intraradical AM fungal communities in the Hainich sampling area of the Biodiversity Exploratories, which represents a gradient of different combinations of grazing, mowing, and fertilization typical of Central Europe. Using 454 pyrosequencing, it shows that host plants significantly differed in AMF community composition, while land use modified this effect in a plant species-specific manner. Communities in medium and low land-use sites were subsets of high land-use communities, suggesting a differential effect of land use on the dispersal of AMF species with different abundances and competitive abilities. The chapter demonstrates that in these grasslands, there is a small group of highly abundant, generalist fungi which represent the dominating species in the AM fungal community. In chapter 3 the number of samples and sampling areas was increased to enable an in-depth examination of AM fungal communities in the roots of different host plants using a community phylogenetics and host trait based framework. At the same time, the land use intensity framework and the molecular methods were kept the same. The influence of host phylogeny and land use, but especially host plant traits (root and leaf morphology, ecological preference) are shown in this chapter. The observed phylogenetic structure of root communities, which is different from previously published results from soil, suggests the influence of the root environment in limiting the effect of land use intensification, and at the same time emphasizes the effect of host filtering in relation to competitive exclusion between co-colonizers in determining AM fungal communities. While chapters 2 and 3 focused on particular factors that are important in the specific context of Central European grasslands, chapter 4 aimed at synthetizing results from research employing contemporary molecular methods. It reviews elements of community assembly and coexistence of AM fungi, addresses the problems of the application of modern community ecology to the special characteristics of AM fungi, and suggests that the hierarchical spatial structure of these communities might account for different assembly patterns for different spatial scales. Finally, chapter 5 gives a general evaluation of the results, and discusses them in the light of the most recent developments in molecular methods and AM fungal ecology, with some outlook to the most exciting potential future research directions.

In dieser vorliegenden Dissertation präsentiere ich meine Studien zur Gemeinschaftsökologie arbuskulärer Mykorrhizapilze (AM Pilze) – eine Gruppe dereinst kryptischer Pflanzensymbionten mit eindrucksvoller Bedeutsamkeit. Diese Studien wurden ermöglicht durch bisher beispiellose, moderne Hochdurchsatz-DNA-Sequenziermethoden. In den vorliegenden Kapiteln wird diskutiert wie der Pflanzenwirt und Umweltfaktoren die Zusammensetzung, Struktur und Koexistenz von AM Pilzlebensgemeinschaften beeinflussen. Kapitel 1 bietet eine kurze Einführung zur Bedeutung von AM Pilzen und molekularen Techniken, die entwickelt wurden um deren Gemeinschaft zu untersuchen sowie Informationen zum Projekt der Biodiversitätsexploratorien, in dessen Rahmen die Studien für Kapitel 2 und 3 durchgeführt wurden. Dieses Kapitel schließt mit einer Aussicht auf die nachfolgenden Kapitel. Kapitel 2 ist eine Studie über intraradikale AM Pilzlebensgemeinschaften in Hainich – einem der Beprobungsareale der Biodiversitätsexploratorien, welches einen Landnutzungsgradienten verschiedener, typischer Kombinationen aus Beweidung, Mähen, Düngung aufweist, die typisch sind für Zentraleuropa. Mittels der Technik der 454 Pyrosequenzierung konnte gezeigt werden, dass Wirtspflanzen signifikant in der AM Pilzlebensgemeinschaftszusammensetzung variieren, während der Landnutzungsgradient diesen Effekt weiter in Art-spezifischer Weise beeinflusst. Lebensgemeinschaften in Flächen mit niedriger und mittlerer Nutzungsintensität waren Untergruppen der Lebensgemeinschaften aus den intensiv genutzten Flächen. Dies legt einen differenzierten Effekt der Landnutzung auf die Ausbreitung von AM Pilzen mit unterschiedlicher Abundanz und kompetitiven Fähigkeiten nahe. Dieses Kapitel verdeutlicht, dass es in diesen Grasländern kleine Gruppen hochabundanter, generalistischer Pilze gibt, welche die dominanten Arten in den AM Pilzlebensgemeinschaften darstellen. In Kapitel 3 wurde die Beprobungsanzahl und -fläche erhöht, um eine tiefergreifende Untersuchung der AM Pilzlebensgemeinschaften in Wurzeln verschiedener Wirtspflanzen mittels Lebensgemeinschaftsphylogenie und Wirtsmerkmalen zu ermöglichen. Der Landnutzungsgradient sowie die molekularen Techniken wurden aus der vorherigen Studie übernommen. Der Einfluss der Wirtsphylogenie, des Landnutzungsgradienten, aber im Besonderen der der Wirtsmerkmale (z.B. Wurzel- und Blattmorphologie, ökologische Präferenzen) werden in diesem Kapitel präsentiert. Die beobachtete phylogenetische Struktur der Wurzellebensgemeinschaften, welche sich von bisher publizierten Ergebnissen in Boden unterscheiden, legt nahe, dass die Wurzelumgebung die Intensität des Landnutzungsgradienten limitieren kann. Zugleich kann der Wirt als Filter agieren und co-kolonisierende Arten, die unter Konkurrenz stehen, beeinflussen und somit die AM Pilzlebensgemeinschaft formen. Während Kapitel 2 und 3 sich auf bestimmte Faktoren, die bedeutsam sind für den spezifischen Kontext zentraleuropäischer Grasländer, fokussieren, zielt Kapitel 4 auf die Synthese von Ergebnissen der Forschung zu zeitgenössischen molekularen Methoden ab. Hier werden die Elemente der Lebensgemeinschaftszusammensetzung und Koexistenz von AM Pilzen zusammengetragen und bewertet sowie die Probleme der Anwendung moderner Lebensgemeinschaftszusammenfügungen auf die besonderen Merkmale der AM Pilze dargestellt. Schließlich wird vorgeschlagen, dass die hierarchische, räumliche Struktur dieser Lebensgemeinschaften die verschiedenen Zusammensetzungsmuster auf verschiedenen räumlichen Skalen erklären kann. Abschließend in Kapitel 5 wird eine generelle Bewertung der Ergebnisse gegeben und diskutiert diese im Licht der neusten Entwicklungen im Bereich der molekularen Methoden und AM Pilzökologie mit weiterem Ausblick auf die interessantesten und vielversprechendsten zukünftigen Forschungsrichtungen.