Plant-mediated interactions between spatially and temporally separated above- and belowground herbivores

Abstract

Both above- and belowground herbivores rely on plants for food and shelter; in response plants employ different defense strategies to minimize the adversity of herbivory on their fitness. Herbivore-induced changes on plant traits in systemic tissue may lead to indirect interaction between spatially, and in some cases, temporally separated above- and belowground herbivores. The main aim of this thesis is to investigate the aboveground herbivore-induced changes in plant traits to elucidate their potential role in interaction between spatially and temporally separated above- and belowground herbivores. The consequence of such plant-mediated interactions between above- and belowground herbivores, and factors which may shape such interactions were also examined. In the first experiment (chapter 2), two genotypes (M4 an E9) of the perennial bittersweet nightshade plant (Solanum dulcamara, Solanaceae) were challenged with foliar feeding caterpillars (Spodoptera exigua, Noctuidae) and root- feeding wireworms (Agriotes spp., Elateridae) sequentially. Here, I investigated how the genetic variation of a plant species affects the plants’ interaction with above- and belowground herbivores. Aboveground herbivory had genotype-specific effect on plant traits such as shoot and root biomass, root C/N ratio, and protein content. However, such altered traits had no effect on the performance of the belowground herbivores. On the other hand, belowground herbivory increased the root N concentration of M4 plants which promoted the growth of conspecific larvae as found in choice and non-choice feeding bioassays. Agriotes larvae also tended to prefer roots of M4 over E9, irrespective of the aboveground herbivore treatment in bioassays. Further analysis documented the differences in metabolic profiles of the two plant genotypes. The results demonstrate the genotype-specific effects of above- and belowground herbivory on quantitative and qualitative root traits. In the second experiment (chapter 3), tomato (Solanum lycopersicum, Solanaceae) plants were challenged with either of chewing beet armyworms (S. exigua, Noctuidae) or sap-sucking green peach aphids (Myzus persicae, Aphididae) to investigate their indirect impact on performance of belowground root-knot nematodes (Meloidogyne incognita, Heteroderidae). Both chewing and sucking aboveground herbivory altered plant traits such as plant growth, resource allocation, and phytohormone contents in both shoot and root tissue; however, overall performance of nematodes was unaffected. Herbivore-induced changes in several parameters were different in sequential herbivory depending upon the identity of the aboveground herbivore. For example, the shoot biomass of the plant was reduced by transient aboveground herbivory by aphids or S. exigua when added alone, but aphid-treated plants when challenged with nematodes later showed compensatory growth while plants challenged with S. exigua and nematodes did not show such effects. The results demonstrate that the earlier aboveground herbivory can modify plant responses to subsequent belowground herbivores depending upon identity of the aboveground herbivores. In the studies presented in chapter 4, wild tobacco (Nicotiana attenuata, Solanaceae) plants were challenged with aboveground chewing caterpillars (Manduca sexta, Sphingidae) and belowground root-knot nematodes (M. incognita). Conducting three different experiments varying in their temporal scale, I investigated short-term, long-term and transgenerational legacy effects of the transient aboveground herbivory on performance and fitness of plants and subsequent nematodes. Earlier transient aboveground herbivory had significant impact on plant traits such as plant biomass, nutrient content, and plant fitness in short-term and long-term experiments. Aboveground herbivory had a facilitating effect on the nematode performance in the long-term and transgenerational experiments. Progeny plants whose parents were challenged with sequential above- and belowground herbivory were resistant against aboveground herbivores, while nematode herbivory in the parental generation increased the root biomass of progeny plants. These results show that herbivory can have a long-term impact on plant fitness by improving the resistance and tolerance traits of the progeny plants suggesting a transgenerational priming response.

Sowohl oberirdisch als auch im Boden lebende Herbivoren sind auf Pflanzen als Nahrungsquelle und Rückzugsorte angewiesen; im Gegenzug bedienen sich Pflanzen verschiedener Abwehrstrategien, um die negativen Auswirkungen von Herbivorie auf ihre Fitness zu minimieren. Herbivoreninduzierte systemische Veränderungen von Pflanzeneigenschaften können zu indirekten Wechselwirkungen zwischen räumlich voneinander getrennten Herbivoren führen, sowie in manchen Fällen auch zwischen zeitlich voneinander getrennten. Hauptziel dieser Arbeit ist die Untersuchung der durch oberirdische Herbivorie induzierten Veränderungen von Pflanzeneigenschaftenim Hinblick auf derenpotenzielle Rolle im Zusammenspiel räumlich und zeitlich voneinander getrennter, oberirdisch und im Boden lebender Herbivoren. Die Auswirkung einer solchen pflanzenvermittelten Wechselwirkung zwischen oberirdisch- und bodenlebenden Herbivoren wurdeebenso untersucht wie Faktoren, die eine solche Interaktion möglicherweise prägen. Im ersten Experiment (Kapitel 2) wurden zwei Genotypen (M4 und E9) des mehrjährigen Bittersüßen Nachtschattens (Solanum dulcamara, Solanaceae) nacheinander Blattfraß durch Raupen (Spodoptera exigua, Noctuidae) und Wurzelfraß durch Drahtwürmer (Agriotes spp., Elateridae) ausgesetzt. Hierbei habe ich untersucht, wie sich die genetische Variabilität innerhalb einer Pflanzenart auf die Wechselwirkungenzwischen Pflanze und Spross- und Wurzelherbivoren auswirkt. Sprossherbivorie hatte genotypspezifische Auswirkungen auf Pflanzeneigenschaften wie Spross- und Wurzelgewicht, C/N-Verhältnis in Wurzeln und den Proteingehalt. Dennoch hatten diese Veränderungen keinen Einfluss auf die Entwicklung der Wurzelherbivoren. Andererseits führte die Wurzelherbivorie zu erhöhten N-Konzentrationen in den Wurzeln der M4-Pflanzen, was in Fraßversuchen mit und ohne Wahlmöglichkeit das Wachstum von konspezifischen Larven förderte. Agriotes-Larven tendierten in Biotests außerdem zu einer Präferenz für Wurzeln von M4-gegenüber E9-Pflanzen, und zwar unabhängig von der oberirdischen Herbivorenbehandlung. Weitere Analysen offenbarten die Unterschiede in Stoffwechselprofilen der zwei pflanzlichen Genotypen. Die Ergebnisse veranschaulichen die genotypspezifischen Effekte von Spross- und Wurzelherbivorie auf quantitative und qualitative Wurzeleigenschaften. Im zweiten Experiment (Kapitel 3) wurden Tomatenpflanzen (Solanum lycopersicum, Solanaceae) entweder Fraß durch Larven der Zuckerrübeneule(S. exigua, Noctuidae) ausgesetzt oder pflanzensaftsaugenden Grünen Pfirsichblattläusen (Myzus persicae, Aphididae), um einen indirekten Einfluss auf die Entwicklung von Wurzelgallennematoden(Meloidogyne incognita, Heteroderidae) zu untersuchen. Sowohl stechend-saugende als auch beißend-kauende Herbivorie an oberirdischen Pflanzenteilen führte zu Veränderungen beim Wachstum der Pflanzen, zu Resourcenverschiebung und zu Änderungen bei Phytohormongehalten in Wurzel- wie Sprossgewebe; dennoch blieb die Entwicklung der Nematoden davon insgesamt unberührt. Herbivoreninduzierte Änderungen etlicher Parameter bei zeitlich getrennter Herbivorenabfolge waren unterschiedlich je nach oberirdisch eingesetzter Herbivorenart. Beispielsweise wiesen Pflanzen, die vorübergehend oberirdisch nur von Blattläusen oder nur von S. exigua befallen waren, ein verringertes Sprossgewicht auf. Ursprünglich blattlausbefallene Pflanzen jedoch zeigten bei späterem Befall der Wurzeln mit Nematoden kompensatorisches Wachstum, wobei Pflanzen, die zuvor anstelle von Blattläusen S. exigua ausgesetzt waren, keine solchen Effekte aufwiesen. Die Ergebnisse belegen, dass vorausgegangene oberirdische Herbivorie, abhängig von der Art des Herbivoren, die pflanzliche Reaktion auf nachfolgende Wurzelherbivorie modifizieren kann. Bei den in Kapitel 4 vorgestellten Studien wurde Wilder Tabak (Nicotiana attenuata, Solanaceae) oberirdisch mit beißend-kauenden Raupen (Manduca sexta, Sphingidae) und im Boden mit Wurzelgallennematoden (M. incognita) konfrontiert. Mit der Durchführung dreier Experimente unterschiedlicher zeitlicher Ausdehnung habe ich kurzzeitige, langfristige und generationenübergreifende Effekte der zeitweiligen oberirdischen Herbivorie auf die Entwicklung und Fitness der Pflanzen und nachfolgender Nematoden untersucht. Vorausgegangene zeitweise Herbivorie am Spross hatte signifikanten Einfluss auf Pflanzeneigenschaften wie Biomasse, Nährstoffgehalt und Fitness in den Kurzzeit- und Langzeitexperimenten. Oberirdische Herbivorie hatte einen unterstützenden Effekt auf die Nematodenentwicklung im langfristigen und im generationenübergreifenden Experiment. Die Nachkommen derjenigen Pflanzen, die einer zeitlich getrennten Abfolge aus Spross- und Wurzelherbivorie ausgesetzt waren, wiesen eine Resistenz gegen die Sprossherbivoren auf, während Nematodenbefall der Parentalgeneration in der Filialgeneration zu mehr Wurzelbiomasse führte. Diese Ergebnisse zeigen, dass Herbivorie langfristige Auswirkungen auf die Fitness von Pflanzen haben kann in Form von verbesserten Widerstands- und Toleranzeigenschaften in der Folgegeneration, was auf einen generationenübergreifenden Primingeffekt hinweist.