Gastrointestinal helminthic parasites of habituated wild chimpanzees (Pan troglodytes verus) in the Taï NP, Côte d’Ivoire − including characterization of cultured helminth developmental stages using genetic markers

Abstract

Wild chimpanzees, like other great apes, are increasingly endangered, and disease is one of the major threats to their survival and conservation. Nevertheless, our knowledge of the pathogens and parasites affecting chimpanzees in their natural habitat is still very limited. In this study the spectrum of gastrointestinal helminths as well as the pattern and parameters of helminth infection of three habituated groups of individually known wild western chimpanzees (Pan troglodytes verus) in the Taï NP, Côte d’Ivoire were investigated between June 2007 and March 2010. Objective was to determine detailed and up-to-date helminthological reference data for this chimpanzee population. For this unpreserved or formalin-fixed fecal samples collected from 72 chimpanzees between ca. 2 and 52 years of age were analyzed using four conventional examination methods (modified Wisconsin Sugar Flotations, Harada- Mori fecal cultures, NaNO3-flotations and sedimentations). Additionally, to allow for more specific identification, cultured strongyle and Strongyloides developmental stages were examined employing molecular markers. Overall, sample analysis revealed the study population to harbour infections with an – as compared to other chimpanzee populations – seemingly high diversity of gastrointestinal helminths, comprising a minimum of three different Oesophagostomum species, Ternidens deminutus, two Necator species (including the potentially human-transmitted N. americanus), one trichostrongylid nematode (possibly of the genus Paralibyostrongylus), at least one Strongyloides species (S. fuelleborni), Enterobius spp., Trichuris spp., Capillaria spp., one cestode (Bertiella spp.), and one trematode of the family Dicrocoeliidae. The prevalence of the different helminth types and the examined parameters of helminth infection however were found to vary considerably among the study population. While all chimpanzees were found to be infected with gastrointestinal helminths, substantial, albeit clearly sex- and age-independent inter-individual variations were observed regarding their respective cumulative helminth morphotype richness. Considerable variations were equally noted regarding the fecal strongyle and Strongyloides spp. propagule output of the different individuals. Additionally, significant seasonal variations as well as a significant male bias towards higher propagule output were detected The respective underlying causes for these apparent variations could not unambiguously be determined in the course of this study. Several potential influencing factors, including various methodological constraints were identified and are discussed, but their respective true impact needs to be verified in further, more specific studies. More specific studies are equally necessary to assess the impact of helminth infections on the overall health and fitness of the study population.

Wie alle Menschenaffen sind auch wilde Schimpansen zunehmend stark bedroht, und Krankheiten sind eine der Hauptgefahren für ihr Überleben. Dennoch ist unser Wissen über die Pathogene und Parasiten wilder Schimpansen in ihrem natürlichen Lebensraum noch sehr beschränkt. In dieser Studie wurden das Spektrum gastrointestinaler Helminthen sowie die entsprechenden Infektionsparameter dreier habituierter Gruppen wildlebender Westlicher Schimpansen (Pan troglodytes verus) im Taï Nationalpark, Elfenbeinküste von Juni 2007 bis März 2010 untersucht, um aktuelle und möglichst detaillierte helminthologische Referenzdaten für diese Population zu ermitteln. Hierfür wurden unkonservierte oder Formalin-fixierte Kotproben von 72 Schimpansen im Alter von ca. 2 bis 52 Jahren mittels vier konventioneller Analysemethoden (modifizierte Wisconsin Sugar Flotation, Harada-Mori Kotkulturen, NaNO3-Flotation und Sedimentation) gescreent. Um eine spezifischere Identifikation zu ermöglichen, wurden zusätzlich angezüchtete Strongyliden und Strongyloides- Entwicklungsstadien mithilfe molekularer Marker untersucht. Insgesamt zeigte die Analyse der untersuchten Proben Infektionen der Studienpopulation mit einer im Vergleich zu anderen Schimpansenpopulationen scheinbar sehr großen Diversität an gastrointestinalen Helminthen, darunter mindestens drei verschiedene Oesophagostomum Arten, Ternidens deminutus, zwei Necator Spezies (inklusive des potentiell vom Menschen-übertragenen N. americanus), eine Spezies der Familie Trichostrongylidae (evtl. einem Vertreter des Genus Paralibyostrongylus), mindestens eine Strongyloides Spezies (S. fuelleborni), Enterobius spp., Trichuris spp., Capillaria spp., eine Cestoden Art (Bertiella spp.) sowie eine zur Familie Dicrocoeliidae gehörige Trematoden Spezies. Sowohl die Prävalenz der einzelnen Wurmtypen als auch die untersuchten Infektionsparameter variierten allerdings beträchtlich. Obwohl alle Schimpansen Wurminfektionen aufwiesen, war ihr jeweiliger kumulative Wurmartenreichtum sehr unterschiedlich, wobei jedoch keine signifikanten Geschlechts- oder Altersunterschiede festgestellt wurden. Erhebliche Unterschiede zeigten sich auch bezüglich der jeweiligen Strongyliden- und Strongyloides Ei- und Larvenausscheidung der einzelnen Individuen. Zudem zeigten männliche Schimpansen eine signifikant höhere Ei- und Larvenausscheidung als weibliche Tiere. Signifikante saisonale Unterschiede wurden ebenfalls beobachtet. Die jeweiligen Ursachen für diese offensichtlichen Unterschiede konnten im Rahmen der Studie nicht eindeutig ermittelt werden. Mehrere mögliche, auch methodische Einflussfaktoren wurden identifiziert und werden diskutiert, ihr tatsächlicher Einfluss muss jedoch durch weitere, spezifischere Studien bestätigt werden. Spezifischere Studien sind weiterhin auch notwendig, um den Einfluss von Wurminfektionen auf die Gesundheit und Fitness der Studienpopulation zu ermitteln.