Phylogenetic analyses in St. John’s wort (Hypericum): Inferring character evolution and historical biogeography

Abstract

St. John’s wort (Hypericum, Hypericaceae) is a cosmopolitan genus with almost 500 species, including the medically used, facultative apomictic species H. perforatum. It is one of the few large plant genera for which an almost complete alpha taxonomy and classification is available. Hypericum is a temperate plant genus belonging to the clusioid clade of the Malpighiales that otherwise consists of tropical flora elements. In this dissertation, new insights into the evolutionary history of the genus Hypericum are provided. I investigate mechanisms that might have contributed to the observed species richness within this flowering plant group. To infer phylogenetic relationships within Hypericum and related taxa, I used morphological data and nuclear ribosomal DNA internal transcribed spacer (ITS) sequence information. A phylogenetic hypothesis had first to be formulated in order to position the analysis of evolution of the morphological and ecological characteristics, the reconstruction of historical biogeography, as well as the identification of diversification events into a testable framework, that is, into an explicit phylogenetic context. I coded 89 morphological characters for all (598) described taxa to conduct a formal cladistic analysis of the genus. For molecular phylogenetic inference, I used 366 sequences of the ITS region for 206 species representing Hypericum and five other genera of Hypericaceae. I analyzed the data with parsimony and model based methods to generate an explicit phylogenetic hypothesis of the genus. The results indicate that the small genera Lianthus, Triadenum, and Santomasia are nested within Hypericum, included in a clade containing most of the New World species. Sister to Hypericum is the small genus Thornea from Central America. Within Hypericum, three large clades and two smaller grades were found. Ancestral character state reconstructions yielded the recognition of characters, which support major clades within the genus. Shrubs represent the ancestral growth form from which herbs evolved several times. Sclerophylous treelets have radiated convergent in high elevation tropical habitats in Africa and the páramos of South America. To investigate the historical biogeography I conducted maximum likelihood analyses and compared the influence of different parametric models incorporating geological information. These analyses resulted in a revised biogeographic scenario for Hypericum and relatives. A cold adapted Hypericum s. l. lineage evolved with the emergence of temperate habitats on the Northern Hemisphere. This ancestral population was distributed across North America and West Eurasia (at this time the western Tethys region), and subsequently became disjunct and diversified independently in the New and the Old World. Since adaptation to cold climate conditions, species of this lineage stayed within temperate habitats (e. g., high mountains in the tropics). Together with this physiological shift, a significant increase in net diversification is correlated, resulting in eight times higher species richness within this temperate lineage of the Hypericaceae. Thus, the adaptation to cold climate conditions is a physiological key innovation triggering the increased evolutionary turnover in this temperate lineage. These results add to the growing evidence that phylogenetic niche conservatism is an important principle influencing biodiversity, especially during global climate changes.

Johanniskraut (Hypericum, Hypericaceae) ist eine kosmopolitische Gattung, die annähernd 500 Arten beinhaltet, darunter die medizinisch verwendete, fakultativ apomiktische H. perforatum. Hypericum ist eine der wenigen großen Gattungen, für welche eine umfassende Taxonomie vorhanden ist. Die Arten kommen vor allem in gemäßigten Zonen vor. Die Gattung gehört phylogenetisch in den Clusioid Klade der Malpighiales, welche ansonsten Arten der tropischen Flora enthält. In dieser Arbeit gebe ich neue Einblicke in die Phylogenese der Gattung Hypericum. Weiterhin untersuche ich Gründe, welche zu dem beschriebenen Artenreichtum in dieser Gattung beigetragen haben können. Morphologische Daten und DNA Sequenzen der internal transcribed spacer (ITS) Region wurden verwendet, um die Verwandtschaftsbeziehungen innerhalb von Hypericum zu untersuchen. Eine phylogenetische Hypothese muss formuliert werden, um die Evolution von morphologischen und ökologischen Besonderheiten, die Rekonstruktion der historischen Biogeographie, sowie die Identifizierung von Diversifizierungs-Ereignissen in eine überprüfbare Rahmenbedingung stellen zu können, das heißt in einen klaren phylogenetischen Zusammenhang. Ich habe für alle (598) beschriebenen Taxa 89 morphologische Merkmale codiert und eine kladistische Analyse für die Gattung durchgeführt. Die molekular- phylogenetischen Analysen basieren auf 366 Sequenzen der ITS Region für 206 Hypericum Arten und Vertreter von fünf weiteren Gattungen der Hypericaceae. Die Daten wurden mithilfe von Parsimonie und modellbasierten Methoden analysiert, um eine Phylogenie der Gattung zu generieren. Die Ergebnisse zeigen, dass die Gattungen Lianthus, Triadenum und Santomasia phylogenetisch Hypericum zugeordnet sind. Die Schwestergruppe zu diesem Klade ist die kleine Gattung Thornea aus Mittelamerika. Innerhalb von Hypericum s. l. wurden drei große monophyletische Gruppen und mehrere kleinere, sukzessiv abzweigende Linien identifiziert. Durch die Rekonstruktion von Merkmalszuständen innerhalb der Gattung lassen sich über morphologische Merkmale die großen Gruppen unterstützen. Die Stammart von Hypericum s. l. waren Sträucher. Kräuter entwickelten sich mehrmals konvergent innerhalb der Gattung. Ein baumartiger Habitus hat sich unabhängig in tropischalpinen Lebensräumen in Afrika und in Südamerika entwickelt. Die historische Biogeographie wurde über ML basierte Analysen rekonstruiert. Dabei wurde der Einfluss verschiedener parametrischer Modelle verglichen. Die Ergebnisse führten zu einem revidierten biogeographischen Szenario für Hypericum und seine Verwandten. Eine kalt- adaptierte Hypericum s. l. Linie entwickelte sich mit der Entstehung gemäßigter Lebensräume in der Nordhemisphäre. Aufgrund der Adaptation an kalte Klimate konnten sich die Arten/Individuen dieser Linie in gemäßigten Lebensräumen über die gesamte Erde ausbreiten. Ein signifikanter Anstieg in Artbildungsraten korreliert mit dieser physiologischen Veränderung, was zu einen achtmal größerem Artenreichtum in dieser gemäßigten Linie der Hypericaceae führt. Das heißt, die Anpassung an gemäßigte Klimabedingungen stellt eine wichtige physiologische Neuerung in der Evolution von Hypericum s. l. dar. Diese Resultate verdeutlichen die Bedeutung von Nischenstabilität als ein wichtiges Prinzip, das Biodiversität vor allem in Zeiten globaler Klimaveränderung beeinflusst.