Flies as vectors for Salmonella spp. and their control in pork butcheries in Kampala, Uganda – A contribution to improve public health

Abstract

Synanthropic flies live close to humans and their animals, feed on their food and breed in faeces and other organic material. As such, they are known vectors for Salmonella spp., which are among the most common causes for foodborne diseases worldwide, especially in the developing world due to poorer sanitary conditions. Given that pork consumption in Uganda is rapidly increasing, while good food safety practices remain absent, this study aimed to assess the occurrence of Salmonella spp. in pork joints and to investigate the impact of insecticide-treated fence material on the number of flies in selected pork joints Kampala, Uganda. From June – October 2014 a baseline study was conducted in Kampala with 60 randomly selected pork joints, including interviews with 60 butchers and 240 customers. Best-worst (BW) method was used during face-to-face interviews to assess key practices of pork butchers in Kampala and their perception of what’s important to their customers when buying pork. Samples of houseflies, foodstuff and equipment were taken once in all butcheries and tested for Salmonella (S.) spp. Cultural isolation was performed according to ISO 6579:2002. After the baseline, a pilot study was done to investigate the impact of insecticide-treated fence material allocating 18 pork joints to an intervention and 5 to a control arm. A biphasic weekly monitoring using sticky traps with pre-intervention and following intervention was done from August to November 2014. Butchers’ answers indicate that raw pork is the most commonly sold form of meat (53%) followed by fried (30%), roasted (15%) and cooked (2%) pork. This is in line with customers’ answers which reveal raw pork as the most commonly bought form of meat (48%) followed by fried (38%), roasted (9%) and cooked (5%) pork. Pork is the second most common meat consumed at home after beef. A high proportion of butchers (87%) stated that they serve cooked pork with raw accompaniments like avocado, onions, tomatoes or cabbage. Half of the butchers buy pork from the local city abattoir; the rest obtain their meat from other sources. Flies were observed in 80% of pork joints and 43% had other pest animals, such as rodents, birds and other insects according to the enumerator’s observation. The majority of butchers (92%) believed that flies can transmit diseases. The vast majority of butchers (85%) and customers (97%) dislike flies and associate them with health and hygiene issues. By asking sixty butchers what they consider as the most and the least important attribute to their clients, this study revealed that butchers believe that customers care most about “Meat from the same day” and “Cleanliness in the butchery” while “Fat layer of the meat”, “Pest animals in/around the butchery” and “Presence of flies in the butchery” are the least important attributes. Among 693 samples, 8.8% were tested positive for Salmonella spp. Thereby, 7.9% were tested positive for S. Enteritidis. These cases rank from 31.2% for raw pork (24/77), 22.1% for houseflies, 9.1% for water, 5.2% for tomatoes and 3.9% for cabbage. Further, S. Gallinarum was found in 0.9% of cases including 2.6% for tomatoes, 2.6% for onions, 1.3% for cabbage as well as 1.3% for roasted pork. All 154 samples from either butchers’ hands or their equipment were negative. Fly monitoring during intervention has led to a total of 7,953 flies containing 85% M. domestica, 14% Calliphoridae and 0.4% Sarcophagidae. Medians of caught flies in the netted group before and after intervention corresponds with a reduction in catches of 48% (p=0.002), while a slight increase in the control group was observed. Both the high fly abundance and prevalence of S. Enteritidis illustrates the need for improving food safety in pork joints. This accounts in particular for raw vegetables given that interviews indicate that they are mostly served raw. According to butchers’ opinions, flies are less important to customers. However, both customers and butchers dislike flies and the majority associate them with diseases. For establishing an effective and affordable implementation on markets social behaviour and butchers’ knowledge, attitudes and practices should be taken into account when improving food safety including vector control. Insecticide-treated fence material provide a practical, affordable and sustainable solution in controlling flies and are therefore recommended as a complementary strategy to food safety and improve public health.

Synanthropische Fliegen leben nahe Menschen und deren Haustieren. Sie ernähren sich unter anderem von menschlichen und tierischen Nahrungsmitteln und vermehren sich in Fäkalien und anderen organischen Materialien. In diesem Zusammenhang sind sie bekannt als Vektor für Salmonella (S.) spp., die weltweit einen der häufigsten Auslöser für lebensmittel-assoziierte Krankheiten darstellen; vor allem in ärmeren Ländern mit unzureichenden sanitären Bedingungen. Uganda zeigt beispielhaft einen rapide ansteigenden Konsum von Schweinefleisch während sich der allgemeine Hygienestatus nur langsam verbessert. Ziel dieser Studie war eine Untersuchung zum epidemiologischen Vorkommen von Salmonella spp. in Schweinefleischereien, sogenannten pork joints, sowie zur Wirksamkeit von Insektizid-behandelten Netzen zur Reduzierung von Fliegen. Von Juni bis Oktober 2014 fand eine Befragung mit 60 Fleischern und 240 Verbrauchern in 60 randomisiert ausgewählten pork joints in Kampala statt. Bestandteil dieser Interviews war die Best-Worst Methode, die Einblicke in die Wahrnehmung von Fleischern über Präferenzen ihrer Kunden beim Kauf von Schweinefleisch erlaubte. Darüber hinaus wurden Lebensmittelproben, sowie Proben von Ausrüstung und Umgebung der Fleischereien entnommen und auf Salmonella spp. nach ISO 6579:2002 untersucht. Es folgte eine Pilotstudie zur Untersuchung von Insektizid-behandelten Netzen in 18 pork joints (Intervention) und 5 pork joints als Kontrolle. Die Versuchseinheiten wurden von August bis November 2014 vor und nach Intervention wöchentlich mittels Klebefallen auf Fliegenanzahl untersucht. Fleischer gaben im Rahmen der Interviews an, dass rohes Schweinefleisch den höchsten Absatz mit 53% verzeichnet, gefolgt von frittiertem (30%), geröstetem (15%) und gekochtem Schweinefleisch (2%). Befragungen der Kunden ergaben ein ähnliches Bild bezüglich des Kaufes von rohem Schweinefleisch (48%) bzw. des Konsums von frittiertem (38%), geröstetem (9%) sowie gekochtem Schweinefleisch (5%). Schweinefleisch stellte die am zweithäufigsten verzehrte Form von tierischen Fleischerzeugnissen nach Rindfleisch dar. Die Mehrheit der Fleischer (87%) gab an, dass sie zubereitetes Schweinefleisch mit rohen Beilagen wie Avocado, Zwiebeln, Tomaten oder Kraut servieren. Die Hälfte der Fleischer beziehte Schweinefleisch vom lokalen Schlachthaus in Kampala; der verbleibende Teil aus anderen Ressourcen. Fliegen wurden in 80% der pork joints beobachtet, wobei in 43% darüber hinaus Schadnager, Vögel oder andere Insekten vorzufinden waren. Die Mehrzahl der Fleischer (92%) gab an, dass Fliegen Krankheiten übertragen können. 97% der Kunden und 85% der Fleischer bestätigten, dass sie Fliegen ablehnen und mit Gesundheits- und Hygiene- Problemen in Verbindung bringen. 60 Fleischer wurden gefragt, was ihrer Meinung das wichtigste bzw. unwichtigste Attribut für Kunden beim Einkauf von Schweinefleisch ist. Die Ergebnisse ergaben, dass „Fleisch vom selben Tag“ und „Sauberkeit in der Fleischerei“ nach Meinung der Fleischer am wichtigsten für ihre Kunden sind, während „Fettgehalt des Fleisches“, „Schädlinge in der Fleischerei“ sowie „Präsenz von Fliegen in der Fleischerei“ am unwichtigsten angesehen wurden. Von 693 Proben zeigten sich 8,8% positiv für Salmonella spp. Dabei waren 7,9% positiv für S. Enteritidis. Die Ergebnisse reichen von 31,2% in rohem Schweinefleisch (24/77) über 22,1% in Fliegen und 9,1% in Wasser, 5,2% in Tomaten sowie 3.9% in Kraut. Weiterhin wurden S. Gallinarum in 0,9% der Proben gefunden, was sich aus 2,6% in Tomaten, 2,6% in Zwiebeln, 1,3% in Kraut und 1,3% in geröstetem Scheinfleisch zusammensetzt. Alle 154 Proben von Handoberflächen der Fleischer, sowie deren Ausrüstung, zeigten sich negativ für Salmonella spp. Die Auszählung der Fliegen während der Untersuchungsphase ergab 7953 Individuen, zusammengesetzt aus 85% Musca domestica, 14% Calliphoridae und 0,4% Sarcophagidae. Mediane der Fliegenfänge für die Behandlungsgruppe vor und nach Intervention zeigten eine Reduktion der Fliegen um 48% (p=0,002), während ein leichter Anstieg in der Kontrollgruppe beobachtet werden konnte. Das hohe Fliegenaufkommen sowie die bestehende Prävalenz für S. Enteritidis verdeutlichen die Notwendigkeit, die Lebensmittelhygiene innerhalb der pork joints in Kampala zu verbessern. Das trifft insbesondere für Beilagen zu, da die Befragungen zeigten, dass selbige meist roh verzehrt werden. Entsprechend der Meinung der Fleischer, ist die Gegenwart von Fliegen beim Kauf von Schweinefleisch weniger wichtig für Kunden. Sowohl Kunden als auch Fleischer gaben allerdings an, dass sie Fliegen ablehnen und mit Krankheiten assoziieren. Die beschriebenen Kenntnisse, Einstellungen und Praktiken von Fleischern, sowie deren Kunden sollten berücksichtigt werden bei einer effektiven und kostengünstigen Intervention zur Verbesserung der Lebensmittelhygiene. Insektizid-behandelte Netze bieten hierbei eine praktikable, preisgünstige und nachhaltige Lösung zur Kontrolle von Fliegen an und können als ergänzende Komponente der Lebensmittelhygiene und als Beitrag zur öffentlichen Gesundheit empfohlen werden.